Biología de las termitas invasoras: una revisión mundial

Traducción al español del artículo: Biology of Invasive Termites: A Worldwide Review

Theodore A. Evans, Brian T. Forschler, and J. Kenneth Grace

Palabras clave
Cryptotermes, Heterotermes, Coptotermes, especies introducidas

Resumen
El número de especies de termitas invasoras reconocidas ha aumentado de 17 en 1969 a 28 en la actualidad. Catorce especies se han agregado a la lista en los últimos 44 años; 10 tienen distribuciones más grandes, 4 no han reportado cambios en la distribución, y 3 especies ya no se consideran invasoras. Aunque la mayoría de las investigaciones se han centrado en las termitas invasoras en áreas urbanas, los métodos de identificación molecular han respondido preguntas sobre ciertas especies y han encontrado que al menos seis especies han invadido los hábitats de bosques naturales. Todas las especies invasoras comparten tres características que juntas aumentan la probabilidad de crear propágulos viables: comen madera, anidan en los alimentos y generan fácilmente reproductores secundarios. Estas características son más comunes en dos familias, Kalotermitidae y Rhinotermitidae (que conforman 21 especies en la lista de termitas invasoras), particularmente en tres géneros, Cryptotermes, Heterotermes y Coptotermes (que en conjunto forman 16 especies). Aunque es la familia de termitas más grande, Termitidae (que comprende el 70% de todas las especies de termitas) tiene solo dos especies invasoras, porque relativamente pocas especies tienen estas características. Las islas tienen el doble de especies invasoras que los continentes, y las islas en el Pacífico Sur son la región geográfica más invadida. La mayoría de las especies invasoras se originan en el sudeste asiático. Los métodos de control estándar que se usan normalmente contra las plagas de termitas nativas también se emplean contra las termitas invasoras; solo dos intentos de erradicación, en Sudáfrica y Nueva Zelanda, parecen haber tenido éxito, ambos contra las especies de Coptotermes.

¿QUÉ ES UNA TERMITA INVASORA?

Las termitas se han etiquetado como invasoras solo recientemente (34, 105, 116) a pesar de saber que se propagaron más allá de sus rangos nativos. La primera revisión mundial en 1969 encontró «17 especies para las cuales existe evidencia inequívoca de su establecimiento en nuevos hábitats» (39).

Sin embargo, estas especies introducidas no se consideraron invasoras: “Las especies introducidas con frecuencia adquieren una importancia económica considerable, aunque rara vez pueden invadir los hábitats nativos y casi siempre están restringidas a los entornos modificados por el hombre de las casas, los edificios y los cultivos” (39 ). Estas 17 especies ganaron atención precisamente porque eran plagas importantes en las construcciones humanas (2, 10, 25, 63, 116). Una consecuencia de esta actitud fue el uso de la presencia de una especie en un árbol nativo o hábitat natural como un criterio para identificar el rango nativo; por ejemplo, más recientemente Perú y Chile para la termita de madera seca de las Indias Occidentales, Cryptotermes brevis, la especie más extendida (105). Ahora se sabe que esta distinción estricta entre hábitats naturales y modificados es falsa.

Las herramientas de diagnóstico molecular desarrolladas para la identificación de especies han demostrado que las termitas introducidas han invadido los hábitats nativos. Se consideraba que Reticulitermes santonensis era nativa del oeste de Francia, en parte porque se encuentra en los bosques allí. Sin embargo, los datos de la secuencia de ADN mitocondrial han demostrado que R. santonensis es una población invasora de Reticulitermes flavipes (6, 7), originaria del sureste de los Estados Unidos, introducida en Francia antes de 1840 (9, 128).

Un trabajo similar de detective genético ha encontrado que R. flavipes también es invasivo en Uruguay, Italia y Chile (7, 41, 113). Nasutitermes polygynus fue considerado nativo de Nueva Guinea porque se encontró abundantemente en los bosques allí (96). Sin embargo, N. polygynus de Nueva Guinea y Nasutitermes costalis de las islas del Caribe son sinónimos de Nasutitermes corniger, una especie nativa de América Central y del Sur (106, 107). Se utilizó la ausencia de escarabajos estafilínidos inquilinos para demostrar que el rango nativo de Coptotermes formosanus es China y Taiwán (67). La presencia de Co. formosanus en los bosques japoneses indicó 300 años de residencia introducida en lugar del estado nativo (116), un fenómeno que exhibió esa misma especie en los bosques de los Estados Unidos (114) 60 años después de la introducción (63, 116).

El tiempo es el factor crucial en la invasión de hábitats nativos por termitas, como lo demuestran estos ejemplos de termitas mal identificadas. El largo período de tiempo es en parte una función de los ciclos de vida más largos de los insectos que comen madera en comparación con otros insectos (27); por ejemplo, las colonias de Reticulitermes y Coptotermes spp. requieren de 5 a 10 años para madurar (es decir, producir imagos) (47, 64). Estos períodos de tiempo sugieren que N. corniger se introdujo en Nueva Guinea hace al menos 100 años, durante el período colonial holandés. Los holandeses tenían colonias en el rango nativo de N. corniger: Paramaribo, Suriname; Mauritsstad (ahora Recife), Brasil; San Martín, Saba y San Eustaquio en las Antillas Menores; y Aruba, Curaçao y Bonaire en las Antillas de Sotavento. Las comparaciones moleculares a nivel de población pueden iluminar esta posibilidad para N. corniger y para otras especies como Cryptotermes havilandi, que es invasiva en las ciudades costeras y bosques de África Oriental (98) y probablemente se originó en África Occidental (129, 133).

CARACTERÍSTICAS DE LAS ESPECIES INVASORAS

Comer madera es una de las tres características comunes a las 28 especies de termitas invasoras (34). Las cerca de 2750 especies de termitas descritas comen una gran variedad de materia vegetal y se han clasificado en cuatro tipos de alimentación (29). Los tipos I y II comen materia vegetal no descompuesta, reconocida fácilmente como madera, hierba u hojarasca; Sólo difieren en su flora intestinal simbiótica. Los tipos III y IV comen materia vegetal descompuesta; El tipo III se alimenta en la interfase entre la materia vegetal y el suelo, mientras que el tipo IV se alimenta de materia vegetal particulada o disuelta dentro del suelo mineral (que realmente alimenta el suelo), y estos dos tipos comprenden aproximadamente el 50% de todas las especies de termitas. Todas las especies invasoras son Tipo I o Tipo II y comen o infestan madera sólida (incluyendo Termopsidae; 72); de hecho, no ha habido una introducción documentada o un transporte no deseado de termitas que comen basura, pasto o cualquier tipo de suelo (34, 39).

Anidar en madera es la segunda característica. Las termitas tienen una variedad de comportamientos de anidación y se reconocen tres categorías amplias (1). (a) Las anidadoras en una sola pieza viven, anidan y comen en una sola pieza de madera (o varias piezas unidas firmemente; 44). (b) Las anidadoras de piezas intermedias comienzan con nidos de una sola pieza, pero buscan y comen otras piezas de madera, una de las cuales se convierte en el nuevo nido una vez que se comen por completo la pieza original. (c) Los nidos de piezas separadas construyen un nido separado de su comida y se alimentan lejos de su nido para encontrar comida. Una cuarta categoría, con movilidad continua (sin nidos permanentes), se puede encontrar entre los comederos de suelo Tipo III y IV que se abren camino a través del suelo (29, 32). Las especies invasoras son anidadoras de una sola pieza (las 12 especies en Termopsidae y Kalotermitidae) o anidadas de piezas intermedias (todas las demás especies) (Tabla 1).

  1. c) Los anidadores en piezas separadas construyen un nido separado de su comida y se alejan de su nido para encontrar comida. Una cuarta categoría, continuamente móvil (sin nido permanente), se puede encontrar entre las Tipo III y IV que comen a través del suelo (29, 32). Las especies invasoras son anidadores de una sola pieza (las 12 especies en Termopsidae y Kalotermitidae), o anidadores de una pieza intermedia (todas las demás especies) (Tabla 1).

Tabla 1. Grupo de alimentación, alimentos, tipos de nidos y reproductores secundarios de termitas invasoras en comparación con sus clados evolutivos (familia / subfamilia / grupo / número de especies)

Grupo de alimentación

bc d Secundario
e
Clado (no. de especies)
Clado Invasoras Clado Invasora Clado Invasora

: food Nesting reproductives Lower termites

Mastotermitidae (1) Tipo I: W Tipo I: W I I E E
Hodotermitidae (20) Tipo I: G X NA
Termopsidae (20) Tipo I: W Tipo I: W S S NS NS
Kalotermitidae (430) Tipo I: W Tipo I: W S S NA N
Serritermitidae (2) Tipo I: W X EN
Rhinotermitidae (330) Tipo I: W Tipo I: W SIX SI EN EN

Termitas mayores

Termitidae
Macrotermitinaef (330) Tipo II: WGL X A
Foraminitermes group (10) Tipo II: D M ?
Apicotermitinae (195) Tipo III, Tipo IV: DS M A
Termitinaeg (595) Tipo II, Tipo III, Tipo
IV: WGLDS
IXM I ENA ?
Cubitermes group (165) Tipo IV: S C NA
Nasutitermitinae (650) Tipo II, Tipo III, Tipo
IV: WGLDS
Tipo II: W IXM I ENA EN

a Véanse las referencias 29 y 32.

b Grupos de alimentación: Tipo I, alimentos vegetales sólidos y flagelados intestinales; Tipo II, alimento vegetal sólido y sin flagelados intestinales; Tipo III, materia vegetal descompuesta – suelo

interfaz; Tipo IV, suelo mineral.

cComida: W, madera; G, hierba; L, basura; D, material descompuesto; S, suelo mineral.

dAnidación: S, pieza única; Yo intermedio; X, pieza separada; M, continuamente móvil.

e Reproductor secundario: E, ergatoide; N, ninfoide; A, adultoide; S, soldado; ?, incierto.

f Tenga en cuenta que el hongo que cultiva Macrotermitinae no come madera directamente.

Las termitas son parafiléticas.

La tercera característica es la capacidad de producir reproductores secundarios (también conocidos como suplementarios). Las termitas tienen dos tipos de reproductores. Todas las especies tienen reproductores primarios formados a partir de alados, que son los imagos adultos estándar de todos los insectos hemimetábolos. También tienen la capacidad de producir reproductores secundarios, generalmente a través de la neotenia de las ninfas (conocidas como reproductoras ninfoides) y a través de la neotenia de las obreras o pseudodergados (ambas conocidas como reproductores ergatoides), o mediante la retención de alados (conocidos como reproductores adultos) (86 , 95, 119). Las especies invasoras tienen una mayor capacidad para producir reproductores secundarios; en particular, pueden producir reproductores secundarios ergatoides y ninfoides (tabla 1) (34, 86).

TRANSPORTE DE PROPAGULOS

La alimentación con madera, la anidación en madera y la frecuencia de producción de reproductores secundarios se combinan para crear propágulos para el transporte (75, 76). La madera es el producto comercializado y transportado, pero debe contener termitas capaces de reproducirse para convertirse en un propágulo. Toda la madera que contenga termitas Termopsidae o Kalotermitidae se convierte en propágulo, porque todos los individuos de estas familias pueden volverse reproductivos, con la excepción de los soldados de Kalotermitidae (34, 86, 95, 119). Si la madera que contiene el nido se corta de tal manera que no haya reproductores presentes en la sección transportada, estos individuos pueden convertirse en reproductores secundarios (35, 86). El tamaño de la madera también es un factor; Las termitas de madera seca se pueden transportar en objetos tan pequeños como un libro (48). Las especies invasoras de Cryptotermes prefieren, o al menos aceptan, piezas de madera más pequeñas (8 cm3) que las piezas aceptadas por especies nativas y no invasivas (35).

Las obreras (o pseudergados) forman la casta más numerosa en las colonias de termitas, y estas castas son a menudo facultativamente fértiles en la mayoría de las especies de termitas inferiores y obligatoriamente estériles en la mayoría de las especies de termitas superiores (Tabla 1) (86, 95, 119). Por lo tanto, es muy probable que los propágulos sean creados por especies capaces de formar reproductores ergatoides, porque cualquier recurso alimenticio con obreras de alimentación puede convertirse en un propágulo viable en cualquier época del año. Las especies incluyen Mastotermes darwiniensis, Reticulitermes spp., Heterotermes spp. y N. corniger (86, 120). Es menos probable que los propágulos sean creados por especies con solo reproductores ninfoides, pero es más probable si las ninfas se alejan del nido, incluido Coptotermes spp. (34, 36, 52, 63, 93).

Los datos genéticos de la población confirman la endogamia a través de múltiples reproductores secundarios relacionados en poblaciones invasivas para M. darwiniensis (42), R. flavipes (17, 18, 30), R. grassei (28), Co. formosanus (3, 56, 125 ) y Co. gestroi (24, 25). El patrón también se ha encontrado en N. corniger (4). Hay variación en la latitud para R. flavipes y Co. formosansus en los Estados Unidos (ver tabla 2 en 123); sin embargo, se necesitan más estudios para determinar un patrón definitivo en todas las especies invasoras.

FUENTES Y SUMIDEROS DE TERMITAS INVASIVAS

Asia meridional y sudoriental (Indo-Malaya) son la fuente del mayor número de especies invasoras (siete), seguidas de América del Sur (seis), Australia (cinco), África (dos), América del Norte (dos), las islas del Caribe (uno), Asia Oriental (uno) y Europa (uno) (Figura 1). Todas las áreas de origen son continentales, excepto Filipinas (Heterotermes philippinensis) y quizás las Islas del Caribe (Heterotermes n. Sp.; 115). Este patrón parece estar relacionado con el comercio, que es la variable más importante para la probabilidad de invasión (132), aunque se han realizado pocos análisis formales.

Las dos áreas más importantes para las materias primas durante la era colonial europea, que utilizaban barcos de madera, eran América Central y del Sur, y el Sur y Sudeste de Asia. El comercio español durante este tiempo probablemente extendió Cr. brevis desde Perú hasta las islas del Caribe, América Central y más allá (105). Australia se ha convertido en uno de los socios comerciales más importantes de las naciones del Pacífico Sur durante el siglo pasado; se ha implicado a los troncos crudos y la madera cortada (especialmente las traviesas/durmientes de ferrocarril reciclados) como la fuente de varias especies australianas en Nueva Zelanda (10, 92), Fiji (37) y Nueva Guinea (118).

Las islas son el hábitat más invadido (Figura 1). Las islas del Océano Pacífico son la región más invadida, con 13 especies, seguidas por las islas del Mar Caribe (nueve), América del Norte (ocho), las islas del Océano Índico (seis), América del Sur (cinco), Australia (cuatro), islas del Océano Atlántico (cuatro), Asia oriental (tres), África (tres), Asia meridional y sudoriental (dos) y Europa (una). Norteamérica parece ser una anomalía en esta lista. Sin embargo, la mayoría de las especies invasoras en América del Norte se encuentran solo en el sur de Florida, que podría considerarse más parte del Caribe que América del Norte continental. Excluir Florida reduce el número de termitas invasoras en América del Norte a cuatro.

Figura 1

Figura 1

Número de especies de termitas invasoras y regiones biogeográficas (modificado a partir de la Referencia 122; líneas amarillas oscuras). Las regiones continentales (rojo) son UE, Europa en Paleártico; EA, Asia Oriental en Paleártico; AF, Afrotrópicos; IM, Indo-Malaya (∼Sur y Sudeste de Asia); AU, Australia; NA, Neártico (∼América del Norte); NT, Neotrópico (outh Sudamérica y América Central). Las islas en las regiones oceánicas (azul) son AO, Océano Atlántico; CS, Mar Caribe; IO, Océano Índico; y PO, Océano Pacífico, que se ha subdividido en Nueva Zelanda, Nueva Zelanda; PI, Micronesia; PE, Melanesia; y PP, Polinesia. El número a la izquierda de la región es el número de especies invasoras que ingresan a la región; el número a la derecha es el número que se origina en la región. El ecuador está representado por la línea continua; los trópicos están representados por líneas discontinuas.

Hace cuarenta años se observó el patrón de especies continentales que invaden islas. Se observó que las poblaciones invasoras en los continentes se limitaban a las costas (39). El patrón actual es similar; sin embargo, varias especies han penetrado tierra adentro en los continentes (Figuras 2-5). Esto se ve más claramente para Cr. brevis en Brasil (23) y Co. formosanus en los Estados Unidos, que se han extendido desde los sitios costeros iniciales de Luisiana, Carolina del Sur y Texas a través de diez estados, a ubicaciones de varios cientos de kilómetros tierra adentro (8, 60, 80, 114, 135) Como se discutió anteriormente, las herramientas mejoradas de identificación molecular han mostrado especies invasoras en el interior, por ejemplo, R. flavipes en Francia y N. corniger en Nueva Guinea.

La relativa facilidad de detección puede explicar en parte este patrón. La detección de nuevas termitas es más fácil en las islas (especialmente aquellas distantes de los continentes), ya que las islas tienen pocas o ninguna especie de termitas (31).

Es probable que se observe la aparición de una especie que destruye la madera en casas donde no se conocía previamente.

La detección es más difícil en los continentes porque la diversidad de termitas es mayor, a menos que la especie introducida sea muy diferente. La detección de R. flavipes en Uruguay y Chile y Co. Formosanus en Sudáfrica y Estados Unidos fue rápida porque no había especies congéneras nativas. En contraste, R. flavipes en Francia y N. corniger en Nueva Guinea no se detectaron rápidamente debido a los congéneres nativos. El número de taxonomistas expertos locales en termitas también es importante; Florida, el estado más invadido en los Estados Unidos, también tiene un programa de taxonomía de termitas muy activo. Si esto es así, las invasiones en gran parte de África, Asia y América del Sur serán difíciles de detectar. La prevención del establecimiento de especies invasoras es parte del concepto de resiliencia del ecosistema (33, 91). Si la resistencia es conferida por especies o tipos de alimentación relacionados, entonces las regiones con la mayor diversidad deberían ser las más resistentes. Hay evidencia mixta para este concepto.

Por ejemplo, la especie de kalotermitidos Cr. brevis está ausente en Asia (39, 105), que tiene una fauna kalotermitida moderadamente alta (31, 32). Con todo, Cr. brevis, Cr. dudleyi y Cr. havilandi ha invadido la mayoría de las islas del Caribe y América del Sur y Madagascar, a pesar de que estas áreas tienen la mayor diversidad de kalotermitidos en el planeta (31, 32). No se sabe que los rinotermitas hayan invadido el sur y el sudeste de Asia, que tiene la mayor diversidad de rinotermitas y anidadores intermedios Tipo I y Tipo II; sin embargo, R. flavipes es invasivo en Francia, y Co. formosanus es invasivo en Japón y Estados Unidos, ambos de los cuales tienen especies nativas de rinotermitas. Estos patrones dependen de una identificación precisa, que puede ser un problema, como se indicó anteriormente, o las especies invasoras pueden superar a las especies nativas debido a la gran cantidad de miembros de la colonia (89, 112) o porque pueden resistir mejor a los depredadores (131).

LISTA DE ESPECIES INVASORAS

Ahora hay 28 especies de termitas invasoras. De estas, se han descubierto 14 especies desde 1969 (39) (indicadas luego como «nuevas»), 10 tienen distribuciones incrementadas y 4 no tienen cambios en la distribución.

Tres especies enumeradas en 1969 ya no se consideran invasoras. Dos fueron diagnosticadas erróneamente y ahora se considera que se introdujeron sin establecimiento: Neotermes insularis (Kalotermitidae) del este de Australia se encontró en Nueva Zelanda (39) pero ahora está ausente (10, 92), y lo mismo es cierto para Co. heimi (Rhinotermitidae) del subcontinente indio en Java y Singapur (34). La tercera especie, Co. frenchi (Rhinotermitidae), ha sido eliminada con éxito por los esfuerzos de control humano (ver más abajo). La fecha de descubrimiento de una nueva introducción se da entre paréntesis; «Pre» se agrega a la fecha en que la infestación descubierta fue extensa, lo que sugiere una presencia a largo plazo antes del descubrimiento; y «desconocido» se utiliza cuando la especie invasora se distingue de las infestaciones bien establecidas (y, por lo tanto, probablemente a largo plazo).

Mastotermitidae

Mastotermes darwiniensis se extendió desde el norte tropical de Australia hasta Lae en Papua Nueva Guinea (antes de 1959), probablemente transportado durante o poco después de la Segunda Guerra Mundial (46). Un programa de erradicación (1962–1973) utilizó insecticidas organoclorados en el suelo y polvo de arsénico en edificios, algunos de los cuales eventualmente se quemaron en el suelo, y se creía que tuvieron éxito. Sin embargo, las termitas reaparecieron en edificios atacados anteriormente (principios de la década de 1990; 118), y se descubrieron nuevas infestaciones en edificios previamente no atacados en 2002. Desde entonces, las termitas se han trasladado a los árboles, infestando 42 especies de árboles nativos y exóticos, y el área infestada actual es ahora siete veces más grande que el área conocida desde 1973 (118). M. darwiniensis también se ha extendido dentro de Australia, a la Costa de Oro (antes de 2008), aproximadamente a 800 km al sur del rango nativo (34)

Figura 2

Figura 2

Distribuciones nativas (áreas coloreadas) e invasivas (símbolos) de nueve especies de termitas invasoras, de los Mastotermitidae (Mastotermes darwiniensis), Termopsidae (Porotermes adamsoni, Zootermopsis angusticollis, Zootermopsis nevadensis), Kalotermitidae (Glyptotermes breviconis, Incisitermes inmigrans, Incisitermes minorrans, Incisitermes minorrans, Incisitermes minorrans, Incisitermes minorrans, Incisitermes minorrans, Incisitermes minorrans, Incisitermes minorrans, banksiae) y el subgrupo Nasutitermitinae de Termitidae (Nasutitermes corniger). Las rayas representan áreas donde las distribuciones nativas se superponen. El ecuador está representado por la línea continua; Los trópicos están representados por líneas discontinuas.

Termopsidae
Porotermes adamsoni del sureste de Australia fue introducido en Nueva Zelanda por durmientes/ traviesas de madera importadas en 1941; ahora se encuentra en cinco ubicaciones en la Isla Norte y una en la Isla Sur, en madera aserrada y árboles importados (10, 92) (Figura 2). Zootermopsis angusticollis (nueva) del oeste de América del Norte se considera establecida en Hawai (1999) (45, 54) (Figura 2). Zootermopsis nevadensis (nuevo), también del oeste de América del Norte, se descubrió por primera vez en 2000 en un parque forestal en Kawanishi, Japón (65) (Figura 2).

Kalotermitidae
Glyptotermes breviconis (nueva) se origina en la costa sureste de Australia y es invasiva en Nueva Zelanda (antes de 1983) (10) y Fiji (antes de 1942) (37, 39) en áreas localizadas en árboles nativos (Figura 2). Incisitermes inmigrantes es nativa de la costa del Pacífico de Panamá a Perú y se introdujo en varias islas del Pacífico, incluidas las Islas Galápagos (desconocido), Fanning y Jarvis de Kiribati (desconocido), Polinesia, Hawai (desconocido) y Japón (1995) ( 22, 39, 45, 65) (Figura 2). Incisitermes minor (nueva) se origina en el suroeste de los Estados Unidos y el norte de México. Es invasiva en el este de los Estados Unidos (1995) (110); Toronto, Canadá (1989) (43); Ninghai, provincia de Zhejiang, China (1937) (136); e islas del Océano Pacífico, incluidas Hawai (∼1999) (45) y Japón (1975) (84) (Figura 2). Kalotermes banksiae (nueva) de la costa sureste de Australia establecido en tres ubicaciones en Nueva Zelanda (1942) (10) pero ha recibido poca atención desde que se informó por primera vez (Figura 2).

Cryptotermes brevis se origina en los desiertos costeros de Perú y Chile (105), pero se extendió por toda América Central y del Sur por la época en la que fue nombrada (1853 en Jamaica) (22, 23).

Por lo tanto, las fechas de llegada de esta especie invasora más extendida son desconocidas para la mayoría de los lugares, pero es probable que sean posteriores a la conquista española del Perú (en 1532). Las localidades invadidas fuera de las Américas incluyen África [Port Said, Egipto (105); Boma, República Democrática del Congo; Njala, Sierra Leona; Ciudad del Cabo y Durban, Sudáfrica], Australia (∼1941) (90), Islas del Pacífico de Polinesia (Isla de Pascua, Marquesas, Hawái, Isla Midway) y Melanesia (Fiji, Nueva Caledonia, Tonga) (todas desconocidas), Océano Atlántico islas [Isla Santa Helena, Isla Madeira (antes de 1953), las Azores (2002), Islas Canarias] (12) y Lisboa, Portugal (87). Recientemente se descubrió una colonia madura (y ahora fumigada) en Nueva Zelanda, introducida a través de una figura de madera de Perú diez años antes de su descubrimiento (11). La amplia distribución invasiva de esta especie se debe probablemente a su capacidad de crear propágulos viables, como lo demuestran hasta ocho colonias separadas de Cr. brevis encontradas en palets de madera (44) (Figura 3).

Cryptotermes cynocephalus de Filipinas se encuentra en todo el sudeste asiático y puede ser nativa allí; es invasiva en Sri Lanka (desconocido), en varios lugares alrededor de la península del Cabo York, Australia (antes de 1942); Rabaul, Papua Nueva Guinea (antes de 1942); y Hawaii (2000) (40, 111) (Figura 3). Cryptotermes domesticus se ha extendido del sudeste asiático ahora por toda China (provincias de Hainan y Guangzhou), Taiwán y Japón (todos desconocidos), a Australia (antes de 1942) (40) y a través del Océano Pacífico (todos desconocidos) a las islas de Melanesia [Puerto Moresby y Nueva Bretaña, Papua Nueva Guinea (46); Isla Salomón; Fiji Samoa (59, 68)], de Micronesia [Guam (491949), Islas Fanning y Flint de Kiribati], y de Polinesia (Marquesas, Isla Oeno de los Pitcairns, e Islas Australes y de la Sociedad de Tahití), y a Panamá en América Central (34, 39)

(Figura 3)

(Figura 3)

Cryptotermes dudleyi también se origina en el sudeste asiático y se ha extendido a la India (Orissain Lower Bengal) y Bangladesh (Khulna, ambos desconocidos) a través de las islas del Océano Índico (Islas Cocos y Keeling, Madagascar, Mauricio, antes de 1950) hasta África Oriental (Kenia, Tanzania, Somalia y Uganda, todas las fechas desconocidas) (98, 133). Se ha encontrado en pocos lugares del Pacífico, como el norte de Australia (antes de 1942) (40) y Micronesia (Guam y las Islas Marshall), pero más aún en las Islas del Caribe (Jamaica y Trinidad) (103) y América del Sur (Panamá, Costa Rica, Colombia y Brasil, todas las fechas desconocidas) (22, 23) (Figura 3).

Cryptotermes havilandi proviene del África occidental tropical y se extendió (se desconocen todas las fechas) a la isla Fernando Po y hacia el oeste a las islas del Caribe (Antigua, Barbados, Guadalupe, Saint Kitts, Nevis, Santa Lucía, San Vicente, Little Tobago, Saint Croix y Saint Thomas) (102, 103), Guayana (Kartabo), Surinam (Paramaribo) y Brasil (Santos y Guaratuba) (23).

También se extendió hacia el este a Tanzania, a islas en el Océano Índico (Madagascar, Comoro y Europa), y a India y Bangladesh (13, 77) (Figura 3).

Rhinotermitidae

Heterotermes convexinotatus (nuevo) tiene una amplia gama en América del Sur, desde México hasta Argentina (todas las fechas desconocidas) y es invasiva en las Antillas Mayor (La Española y Puerto Rico) y Menor (Antigua, Barbados, Curazao, Martinica, Saint Kitts, y Saint Maarten) (115) y en Galápagos (88)

(Figura 4)

(Figura 4)

Distribuciones nativas (áreas coloreadas) e invadidas (símbolos) de cinco especies de Cryptotermes invasivos de Kalotermitidae. Las rayas representan áreas donde las distribuciones nativas se superponen. El ecuador está representado por la línea continua; Los trópicos están representados por líneas discontinuas.

Los símbolos indican solo registros publicados. Cryptotermes brevis es muy común en América del Sur tropical y algo común en América del Norte; Cryptotermes cynocephalus es muy común en el sudeste asiático.

Heterotermes perfidus tiene orígenes desconocidos y puede no ser una especie válida. Solo se conoce en la isla de Santa Helena, en el sur del Océano Atlántico (∼1840), donde se introdujo desde un barco de esclavos que viajó entre África occidental, América del Sur y las islas del Caribe (39).

Todos estos lugares tienen especies nativas de Heterotermes; dos de América del Sur (H. convexinotatus y H. tenuis) son invasivas en otros lugares, y quizás H. perfidus también se origine a partir de ahí. Las cuatro especies de hormigas (invasoras) en la isla de Santa Helena sugieren una fuente alternativa, que sean pantropicales o africanas (34, 117) (Figura 4).

Heterotermes philippinensis de Filipinas es invasiva en Madagascar y Mauricio (desconocido) y se encuentra en los bosques de las regiones Diana y Sofía, Madagascar (19) (Figura 4). Heterotermes n. sp. (nueva) se encontró en Miami, Florida (1994), pero puede ser la especie de la isla caribeña H. cardini, H. convexinotatus o H. tenuis (véase 34); de lo contrario, se desconoce su origen (115) (Figura 4). Heterotermes tenuis (nueva) es nativa de América Central a las Guayanas, y es invasiva en las Antillas Menores (Granada, Guadalupe, Santa Lucía y San Vicente) y Trinidad y Tobago (todas las fechas se desconocen) (115) (Figura 4).

Reticulitermes flavipes se origina en el este de los Estados Unidos y se ha extendido a Canadá (Toronto, 1938; Winnipeg, 1987) (43), Bahamas (1998) (100), Europa [Viena, Austria (1837); Hamburgo, Alemania (anterior a 1937); y el suroeste de Francia (antes de 1840)] (30), y Sudamérica [Montevideo, Uruguay (601960) (2), y Santiago de Chile (1986)] (113), desde donde probablemente fue llevada a la Isla de Pascua (desconocido ) (7). La probabilidad de que se formen propágulos puede ser mayor en esta especie debido a su ubicación de ninfas en los recursos alimenticios (73). En Santiago se ha utilizado cebo contra R. flavipes y se encontró que funciona mejor que los tratamientos alternativos utilizando criterios de supresión de la población de manejo en toda el área (94) (Figura 4).

Reticulitermes grassei (nuevo) proviene del suroeste de Europa (Francia y España) y se ha establecido en Gran Bretaña (Saunton, 1994) (61, 126) y en la isla Faial de las Azores (∼2000) (87). En 1994 comenzó un programa de erradicación en el Reino Unido con un insecticida piretroide sintético. Las termitas fueron redescubiertas cuatro años después. Se utilizó cebo y la actividad de termitas cesó en 2000 (126); sin embargo, se encontraron termitas nuevamente en 2009 (14) (Figura 4).

Distribuciones nativas (áreas coloreadas) e invadidas (símbolos) de siete especies de Heterotermes y Reticulitermes invasivas de Rhinotermitidae. Las rayas representan áreas donde se superponen las distribuciones nativas. El ecuador está representado por la línea continua; los trópicos son representados por líneas discontinuas.

Coptotermes acinaciformis es originario de Australia y se introdujo en Auckland y Nueva Plymouth, Nueva Zelanda (∼1930), a través de traviesas/durmientes de ferrocarril y postes telefónicos (82). El manejo continuo ha eliminado las poblaciones localmente; sin embargo, se han reportado nuevas ubicaciones probablemente asociadas con introducciones más recientes en la Isla Norte y una en la Isla Sur, incluso en árboles nativos (10, 92). También se encontró en Suva, Fiji (1939), pero no se estableció allí (39, 68) (Figura 5). Coptotermes curvignathus (nueva) es del sudeste asiático y se ha informado como una plaga grave en dos lugares del sur de China (desconocido) (136) (Figura 5).

Coptotermes formosanus se origina en el sur de China y Taiwán (67, 74); es invasiva en Japón (∼1700) y cruzó a la Isla Marshall (desconocida), la Isla Midway (desconocida) y Hawai (1907), y luego apareció en Estados Unidos continental (∼1950s) (116). La propagación de esta especie en los Estados Unidos es la invasión de termitas mejor documentada. Fue grabada primero en Charleston, Carolina del Sur, solo de los Estados Unidos (1957) (20), y luego en Lake Charles y Nueva Orleans, Luisiana y Houston, Texas (1965–1967), a partir de dos presentaciones independientes (8, 53, 57, 130), pero probablemente se introdujo una década o más antes (63). En 40 años se ha extendido a 42 ciudades en 25 parroquias en Louisiana (16, 80), en 35 años a 14 condados en Texas (55), en 22 años a 25 condados en Mississippi (1984) (114), y en 25 años a 40 ciudades en 20 condados en Florida (1980) (109). Ahora se encuentra en estos estados, así como en Alabama, California, Georgia, Carolina del Norte y Tennessee, y se ha extendido principalmente a través del movimiento de madera infestada, especialmente traviesas/ durmientes reciclados (80, 60) y plantas y muebles en macetas (5). ) Los bosques naturales también han sido invadidos, posiblemente con poblaciones más altas (como se infiere de los mayores números de alados) (114). En el manejo del área de Co. formosanus se ha utilizado cebo en Nueva Orleans desde 1998 (69). Las colonias desaparecieron en uno o dos años, aunque las termitas de las nuevas colonias se han reinfestado rápidamente, desde los ferrocarriles (58) y los parques (79, 85). Fue registrada en Sudáfrica (1974) en dos ubicaciones (Simonstown en la provincia del Cabo y Komatipoort en la provincia de Natal). Un programa de erradicación empapó los edificios y el suelo circundante con insecticidas organoclorados, y luego los edificios fueron incendiados (21). Co. formosanus no ha sido vista por 36 años (83) (Figura 5).

Coptotermes frenchi es originaria del sur de Australia y se ha introducido en cuatro ubicaciones en Nueva Zelanda (1938) (82). Esta especie se considera erradicada de Nueva Zelanda después del uso de polvo de arsénico en edificios y postes de energía e insecticidas organoclorados en el suelo; no ha habido informes de ello durante 29 años (10, 92) (Figura 5).

Coptotermes gestroi proviene del sudeste asiático y se ha extendido al oeste a Mauricio (1936) y la Isla de la Reunión (1957) y al norte a Taiwán (2001) (121, 74). Se ha transportado a través del Océano Pacífico a Polinesia [Isla Midway (desconocida), Hawai (1963, 1999) (134), Isla Marquesas (anterior a 1932)], Micronesia (Yap, Guam, Isla Marshall, todas desconocidas) y Fiji (pre 2009). Se encuentra en México (2000) (38), Florida (1996) (109), y en todas las islas del Caribe, incluidas las Islas Turcas y Caicos (desconocido) (Gran Turco, Providenciales), Antillas Mayores (desconocido) (Cuba, Jamaica, Gran Caimán, Pequeño Caimán y Puerto Rico) y Antillas Menores (1937) (Antigua, Barbados, Barbuda, Saint Kitts, Nevis, Virgen Gorda, Monserrat) (26, 62, 101, 102, 108, 134), y se está extendiendo a lo largo de la costa del Atlántico sur de Brasil (antes de 1923) (Río de Janeiro, Santos y Sao Paulo) (22, 23, 25) (˜ Figura 5).

Coptotermes sjostedti (nueva) se origina en África occidental tropical y se ha establecido en un lugar en las Antillas Menores (Isla de Guadalupe, antes de 1999) (104) (Figura 5). Coptotermes truncatus (nueva) tiene orígenes desconocidos y puede no ser una especie válida. Fue identificado en Tamatave, Madagascar y la República de Seychelles en 1897 y se ha extendido a los bosques del noreste de Madagascar (19, 127). Puede ser Co. formosanus de China, Co. gestroi del sudeste asiático o Co. intermedius de África occidental (51). Co. gestroi parece más probable porque se encuentra en las islas cercanas de Mauricio y la Isla de la Reunión, junto con otras dos especies de termitas del sudeste asiático que también se encuentran en Madagascar, Cr. dudleyi y H. philippinensis (34, 39) (Figura 5).

Figura 5

Figura 5


Distribuciones nativas (áreas coloreadas) e invasivas (símbolos) de siete especies de Coptotermes invasivas de Rhinotermitidae. Las rayas representan áreas donde las distribuciones nativas se superponen. El ecuador está representado por la línea continua; Los trópicos están representados por líneas discontinuas.

Los símbolos con centro negro indican una población que probablemente ha sido erradicada.

Termitidae
Nasutitermes corniger (nueva) está muy extendida de América Central a América del Sur y las Islas del Caribe (22, 23, 106). Es invasiva en tres lugares, la isla Abaco de las Bahamas (desconocida) (34), Florida (anterior a 2001) (99) y Nueva Guinea (desconocida) (107), donde durante mucho tiempo se consideró otra especie (ver más abajo), y se encuentra en bosques nativos (Figura 2). Se consideró erradicada de Florida en 2004, pero se redescubrió en los mismos lugares en 2012 (15).

Termes hispaniolae (nueva) es de la costa de América Central y del Sur. Tiene una distribución disyuntiva en las islas del Caribe: La Española y Puerto Rico; Guadalupe, Saint Croix y Saint Thomas (102); y ahora New Providence y South Andros Island (∼2002). Esta distribución puede sugerir transporte humano, que se ha observado en los envíos de leña que ingresan a Barbados desde la Guyana Británica (39).

PATRONES FUTUROS

Es probable que las 28 especies invasoras conocidas aumenten sus rangos, como lo hicieron 10 de las 17 especies invasoras conocidas entre 1969 y 2011. Las cuatro especies sin aumento en el rango no tenían información nueva reportada, por lo que puede haber ocurrido un aumento para ellas también. Ocho especies aparecen en la cúspide de los hábitats naturales invasores. Casi todas fueron descubiertas en lugares no nativos en los últimos 50 años. Se han encontrado fuera de edificios, infestando árboles nativos en calles y parques urbanos, y en parches de bosque remanente dentro o adyacentes a áreas urbanas. Estas ocho especies incluyen M. darwiniensis en Papua Nueva Guinea (118), Porotermes adamsoni en Nueva Zelanda (92), Zootermopsis nevadensis en Japón (65), Glyptotermes brevicornis en Nueva Zelanda (10), Cr. brevis en Hawai (45, 111), Cr. domesticus y Cr. dudleyi en partes de Australia y Nueva Guinea, así como Samoa (40, 46, 59) y Co. gestroi en Cuba (26). Estos hábitats pueden ser simplemente rutas geográficas desde los centros urbanos hasta el campo circundante, o pueden sugerir un proceso de adaptación de los hábitats urbanos a los naturales.

Es probable que las nuevas herramientas moleculares continúen produciendo resultados interesantes, como resolver las verdaderas identidades de Heterotermes perfidus y Coptotermes truncatus. H. perfidus se introdujo y describió en la isla de Santa Helena antes de 1850, y Co. truncatus se identificó en Madagascar y las Seychelles en 1897 (ver la Lista de especies invasoras, más arriba). Otros pueden ser sinónimo, como es el caso de Co. gestroi. Esta especie fue descrita originalmente de Tailandia, Myanmar y Assam (India) pero ahora incluye los sinónimos junior Co. havilandi de Malasia peninsular e Indonesia y Co. vastator de Filipinas, y también puede incluir otras especies de India y Sri Lanka (66). , 137, 138). Existe una situación similar para N. corniger y tres sinónimos probablemente menores de América Central y las Islas del Caribe (23). Los grandes aumentos en el rango causados ​​por las sinonimias plantean preguntas sobre la distribución nativa de estas especies; El comercio ha existido durante siglos o milenios en el sudeste de Asia y América del Sur. La identificación del hábitat nativo original requerirá una genética detallada a nivel de población, como se está llevando a cabo para Co. formosanus (8, 57, 74, 123, 124, 125). Estas herramientas no están libres de problemas, especialmente cuando solo se usa una secuencia o secuencias mitocondriales más cortas (115); por lo tanto, se debe tener precaución al utilizarlas (81, 97). Es probable que cualquier nueva especie invasora se parezca a las 27 existentes: con nidos de una sola pieza o de tipo intermedio que comen madera, tipo I o Tipo II, con reproductores secundarios, de un área con un alto volumen de comercio. Es probable que el material de embalaje para la madera sólida sea cada vez más importante (por ejemplo, 49). Lo más probable es que haya más kalotermitidas (especialmente especies de Cryptotermes) y rinotermitas (especialmente especies de Reticulitermes, Heterotermes y Coptotermes), pero otras termitas (Nasutitermes y, tal vez, Microcerotermes y Amitermes) pueden unirse a la lista. Solo una pequeña minoría de termitas es invasiva, incluso entre las familias más invasivas, Kalotermitidae y Rhinotermitidae. Las tres características comunes a todas las especies invasoras también son comunes a otras termitas que no se sabe si son invasivas; por lo tanto, son insuficientes por sí mismas para explicar la invasividad. Otros factores también pueden ser importantes, como la producción más alta y más rápida de reproductores secundarios neoténicos y la elección de alimentos de los invasores en comparación con los de los congéneres no invasivos (35, 70, 71). Se necesita más trabajo para dilucidar estas diferencias.

Es probable que los intentos de erradicación sigan siendo difíciles de evaluar. Las termitas son organismos crípticos, escondidos dentro de objetos de madera, edificios, árboles y tierra; así, el éxito de la erradicación se mide por el período de tiempo desde la última vez que se vio la especie invasora. Dos erradicaciones se consideran exitosas, la de Co. formosanus de Sudáfrica después de 36 años sin detección (83) y la de Co. frenchi de Nueva Zelanda después de 29 años sin detección (10, 92). De los muchos otros intentos de erradicación, dos son notables debido a la reaparición de las especies invasoras después de un largo período sin detección: M. darwiniensis de Papua Nueva Guinea después de aproximadamente 20 años sin detección (118), y R. grassei del Reino Unido después de 10 años sin detección (14). Estos intentos de erradicación aún pueden ser exitosos, o la erradicación puede transformarse en un manejo continuo, como para la especie localmente rara Cr. brevis en Australia (90), I. minor localmente abundante en Japón (84), R. flavipes en Chile (94) y la ahora extensa y abundante Co. formosanus en los Estados Unidos (55, 80, 109, 114) .

CONCLUSIONES

Las termitas invasoras están aumentando en número y área geográfica. Se requieren mejores medidas preventivas para frenar o detener la propagación de estas especies. Es probable que las comparaciones con otros insectos sociales invasores sean biológicamente informativas, especialmente las hormigas, de las cuales 147 especies son invasoras (78). Sin embargo, hay una diferencia entre las termitas y las hormigas que probablemente sea importante para las medidas preventivas: las introducciones de termitas siempre parecen deberse a la madera. Por lo tanto, es probable que las medidas preventivas contra las termitas sean las mismas que se usan para otros insectos que comen madera. Quizás las lecciones para prevenir nuevas introducciones se puedan aprender mejor de Anoplophora glabripennis, el escarabajo asiático de cuernos largos, para el cual se han establecido estándares para el tratamiento térmico y la fumigación química en el comercio internacional (50). También se requiere una consideración más cuidadosa del tratamiento de la madera en el comercio interno, como los durmientes ferroviarios reciclados implicados en la propagación de Coptotermes formosanus en los Estados Unidos (60, 80). PUNTOS RESUMIDOS 1. El número de especies de termitas invasoras ha aumentado de 17 en 1967 a 28 en la actualidad.2. La distribución de especies invasoras (especialmente de hábitats urbanos a naturales) está creciendo, medida por el número de ubicaciones invadidas, el tamaño del área invadida en cada ubicación y los tipos de hábitat.3. Todas las termitas invasoras comen madera, anidan en sus alimentos y producen fácilmente reproductores secundarios. Estas características se combinan para hacer propágulos para el transporte.4. Las islas tienen las especies más invasivas, especialmente las del Océano Pacífico (13 especies) y el Mar Caribe (9 especies).5. Las especies más invasoras provienen de las regiones tropicales del sur y sudeste de Asia (Indo-Malaya; 7 especies) y América del Sur (6 especies), probablemente porque estas regiones fueron las principales fuentes de productos para el comercio.6. Se han utilizado métodos estándares de control de plagas en los intentos de erradicación, y el éxito es difícil de determinar debido a los hábitos crípticos de las termitas. Solo dos especies han sido erradicadas con éxito: Coptotermes formosanus de Sudáfrica y Co. frenchi de Nueva Zelanda.

  • Introducido: describe una especie fuera de su rango nativo debido al transporte humano
  • Hábitat nativo o natural: la comunidad original de especies de un área con poca o ninguna modificación humana.
  • Invasión: la expansión de una población no nativa establecida fuera de su área de distribución nativa
  • Reproductores primarios: imagos que encontraron nuevos nidos y colonias independientemente después de un vuelo de apareamiento
  • Reproductivos secundarios: generalmente reproductores neoténicos derivados de ninfas, obreras, pseudoergados o soldados que reemplazan los reproductores primarios; solo se encuentran nuevas colonias de manera dependiente, es decir, con obreras
  • Propágulos: paquetes de individuos con capacidad reproductiva transportados a regiones donde no son nativos
  • Erradicación: eliminación completa de todos los individuos de una especie invasora de un país invadido.
  • Establecido: describe una especie que ha logrado una población autosuficiente fuera de su área de distribución nativa; se producen imagos.

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