TERMITOLOGIA – CAPÍTULO X LA DIGESTIÓN DE LA MADERA

TERMITOLOGIA – CAPÍTULO X   LA DIGESTIÓN DE LA MADERA
  1. – ASPECTOS GENERALES

La madera como alimento

            La madera es un material heterogéneo, formado por vegetales superiores y compuesto de muchas sustancias orgánicas, el cual tiene un valor alimenticio para numerosos animales (insectos, algunos crustáces, moluscos lamelibranquios y anélidos oligoquetos), hongos (Amadouviers s. latissimo) y bacterias.

            El glúcido polisacárido, celulosa (C6H10O5)n, tiene un papel muy importante en la madera. Esta tiene una estructura muy similar a la de la amilasa que es un componente del almidón y donde forma largas cadenas helicoidales de restos de glucosa (200 a 300) ligados en 1 ® 4. Sin embargo, la celulosa está formada de glucosa β (no α) y los dímeros constituyentes del periodo son de celobiosa.

            La celulosa se presenta en largas cadenas o moléculas de dímeros que permanecen rectilíneos.

            El número de dímeros es a menudo muy elevado (más de 1500), lo cual explica la longitud de las moléculas de algunas celulosas. En el caso de las fibras de madera y fibras textiles, estas están hechas de filas de moléculas (hasta 10 000).

            A pesar que se trata de un polisacárido compuesto exclusivamente de glucosa β, las enzimas que hidrolizan el almidón no tienen efecto sobre esta. Esto se debe a que las moléculas de glucosa están conectadas por vínculos de C1 y C4β [vínculo β (1-4)]. Las amilasas y glicosidasas solo cortan los vínculos α (1-4).

            Las celulasas hidrolizan las celulosas y dan como resultado productos variados (celodextrinas, celotriosas), incluyendo a la celobiosa (azúcar en C12) hecha de dos moléculas de glucosa. Algunas celulasas llevan a la hidrólisis total y liberan moléculas de glucosa.

            La celobiosa está seccionada en moléculas de glucosa por otra enzima, la celobiasa.

            La celulosa es el alimento del cual no pueden prescindir las termitas. Lund (1930) intentó sustituirla por otros glúcidos: alimentó a Zootermopsis con monosacáricos, disacáridos, polisacáridos y pentosas, solo consiguiendo hacerlas morir tan rápidamente como si hubieran estado sometidas a un ayuno absoluto o a una temperatura mayor a los 30° C.

            En la madera existen otros glúcidos parecidos a la celulosa, reunidos bajo el nombre de hemicelulosas (término inadecuado porque difieren profundamente de las celulosas). Se trata de azúcares en C5 (arabinosa y xilosa) o en C6 (manosa, galactosa, glucosa), los cuales al condensar un cierto número de moléculas construyen pentosanos (arabanos, xilano) o hexosanos (manano, galactano, glucano) y estos también se adjuntan a moléculas complejas como la L-arabinosa, ácido D-glucorúnico (por ejemplo, en el caso de los xilanos).

            La madera los contiene en poca proporción: 7 p. 100 en la madera de pino contra 58 p. 100 de celulosa y 27 p. 100 de lignina. Los valores medios son de 7 a 12 por 100 en las maderas tiernas y de 15 a 30 por 100 en las maderas duras.

            Las ligninas ocupan una gran parte en la constitución de la madera. Aunque son diversas, en realidad tiene la misma composición fundamental. Asimismo, son de naturaleza aromática, es decir, que su molécula contiene un núcleo bencénico (generalmente fenil). Se presentan en un estado amorfo e insolubles en los disolventes convencionales, pero se disuelven en fenol y acetona. Su estructura es la de un alto polímero formado de 1000 a 4000 monómeros, generalmente fenilpropanos. Asimismo, una parte de la celulosa parece estar unida a la lignina.

            En la madera podemos encontrar varios constituyentes poco abundantes y diferentes de una especie a otra. Por ejemplo, se incluyen los compuestos pécticos tales como gomas que, en ciertas maderas, son relativamente abundantes (Acacia). Los pécicos son complejos de clúcidos muy diversos.

            Por otro lado, la madera contiene almidón en cantidad apreciable (madera de primavera o de la estación de lluvias).

            Su contenido de proteína siempre es escaso (de 1 a 1,5 p. 100).

Las enzimas que digieren la madera

            Solo se conocen aquellas que atacan a la celulosa, la celobiosa, los xilanos y arabanos. Sin embargo, no se sabe prácticamente nada de las enzimas que demuelen la molécula de la lignina, cuya digestión por bacterias, micelios de basidiomicetos, ascomicetos y zooflagelados lignívoros es segura.

            LAS CELULASAS. – La degradación biológica de la celulosa requiere la intervención de varias enzimas hidrolíticas, las cuales son:

            1° Las celulasas C1 que atacan la celulosa cristalina.

            2° Las celulasas Cx que atacan la celulosa no cristalina, los derivados solubles o los productos superiores de la degradación de las celulosas.

            3° Las celobiasas (β-glucosidasas) que atacan a la celobiosa y liberan las moléculas de glucosa β (véase el trabajo de Reese y Mandels, 1971, así como el de Wood y MacCrae, 1975).

            Las celulasas se han encontrado en ciertas bacterias que son agentes de la podredumbre de la madera, en las bactericas que viven en la panza de los rumiantes, el ciego de los lagomorfos y el ciego de los equinos. Se conocen celulasas producidas por el tubo digestivo de moluscos lamelibranquios, de numerosos insectos (cerambicidos, por ejemplo), de lombrices de tierra, etc.

            En el caso de las termitas, la digestión de la celulosa se hace de forma diferente según las especies consideradas. En este aspecto, se distinguen 3 categorías de termitas.

            1° Las termitas con zooflagelados.

            2° Las termitas cultivadoras de hongos.

            3° Las termitas con bacterias simbióticas.

  1. – LOS ZOOFLAGELADOS TERMITÍCOLOS XILÓFAGOS

            Los isópteros, excepto las Termitidae, albergan en su bolsa rectal una fauna compuesta de diversos zooflagelados, acomapañados de espiroquetas y bacterias variadas.

            Los zooflagelados, con pocas excepciones, son grandes o “gigantes” y complejos en su estructura. Se alimentan de los fragmentos de madera que flotan en el fluido rectal (fig. 182). Asimismo, se ha demostrado experimentalmente su rol en la digestión de la madera.

Aspectos generales

            Parece ser que el descubrimiento de estos protozooarios se debe a Lespés (1856), quien escribió (pág. 237 de su investigación): “Al ventrículo (= intestino medio) le sigue una bolsa voluminosa, hinchada y llena de un material de color marrón en el que pululan los numerosos diatomeas, de los cuales me ocuparé después.”

            Joseph Leidy (1877-1881) realizó un breve estudio al respecto con Reticulitermes norteamericanas. Creó y describió el género Trichonympha. En 1881, publicó un estudio más detallado de los “parásitos” de Reticulitermes flavipes, creando así los géneros de Pyrsonympha y Dinenympha. Por otro, dudó acerca de si debía colocar a Trichonympha en los turbelarios o en los ciliados.

            En 1884, Savile Kent volvió a encontrar los “parásitos” intestinales en una termita de Tazmania y los hizo ciliados. En 1885, Frenzel descubrió en una termita argentina no identificada un “parásito” al que llamó Leidyonella cordubensis en honor a Joseph Leidy. No obstante, se trata claramente de una Trichonympha.

            Porter, en 1897, retomó el estudio de los “parásitos” de “Termesflavipes y publicó un estudio, excelente para la época, que contenía descripciones precisas.

FIG. 182. - Trichonympha de una Zootermopsis mientras fagocita un fragmento de madera. A, el fragmento se pega al cuerpo del flagelo, la zona que fagocita es la región posterior del cuerpo; B, emisión de un pseudópodo; C, hundimiento progresivo de la madera en el citoplasma; D, absorción casi completa (según O. SWEZY, 1923)

FIG. 182. – Trichonympha de una Zootermopsis mientras fagocita un fragmento de madera. A, el fragmento se pega al cuerpo del flagelo, la zona que fagocita es la región posterior del cuerpo; B, emisión de un pseudópodo; C, hundimiento progresivo de la madera en el citoplasma; D, absorción casi completa (según O. SWEZY, 1923)

Grassi (1885 a 1917) constribuyó en gran medida a conocer las “Triconinfas” de Kalotermes flavicollis, de Reticulitermes lucifugus y muchas termitas exóticas. Asimismo, reconoció claramente la composición de los diversos géneros de flagelados que estudió. Gracias a él, la protistología alcanzó el estudio de los zooflagelados de termitas.

            Los zooflagelados han experimentado importantes modificaciones morfológicas a partir de las formas ancestrales similares de los géneros Eutrichomastix y Trichomonas.

            La cantidad de protozoarios es considerable con respecto al tamaño de la termita. Katsin y Kirby (1939) las contaron con precisión en Zootermopsis angusticollis. En las ninfas, esta cantidad representa del 31 al 34 p. 100 del peso total del insecto y en los soldados del 16 a 19 p. 100. En Zootermopsis nevadensis, esta cantidad es de 36 p. 100 en las ninfas y de 17 p. 100 en los soldados. Según Mannesmann (1969), la panza de Reticulitermes lucifugus puede representar hasta el 34 a 35 p. 100 del volumen total.

            En las Mastotermitidae, Termopsidae, Hodotermitidae, Kalotermitidae y Rhinotermitidae, los zooflagelados se encuentran en todos los individuos que comen madera (larvas, obreras, soldados). Es así que se encuentran ausentes en todos aquellos que son alimentados con saliva, es decir, las reproductoras funcionales (ya sean imaginales o neoténicas) y en todas las jóvenes larvas que no reciben madera por parte de las obreras o de las larvas de edad alimentadoras.

FIG. 184. - Caduceia theobromae, simbionte de Neotermes aburiensis (Costa de Marfil), mostrando su revestimiento esquizofítico completo (x 1000, según P.-P. GRASSÉ, 1952)

FIG. 184. – Caduceia theobromae, simbionte de Neotermes aburiensis (Costa de Marfil), mostrando su revestimiento esquizofítico completo (x 1000, según P.-P. GRASSÉ, 1952)

FIG. 185. - Evemonia punctata simbionte de Neotermes aburiensis (Costa de Marfil). A, con su revestimiento esquizofítico completo (x 950); B, división con su paradesmosa enrollada alrededor de un axostilo (x 1000, según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1950)

FIG. 185. – Evemonia punctata simbionte de Neotermes aburiensis (Costa de Marfil). A, con su revestimiento esquizofítico completo (x 950); B, división con su paradesmosa enrollada alrededor de un axostilo (x 1000, según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1950)

EVEMONIA (fig. 185) simbionte de Neotermes; HYPERDEVESCOVINA simbionte de Kalotermes, Ceratokalotermes; METADEVESCOVINA simbionte de Bifiditermes, Incisitermes, Marginitermes, Epicalotermes, Glyptotermes, Allotermes, Pterotermes, Mastotermes; KIRBYNIA (fig. 186) simbionte de Anacanthotermes, Microhodotermes.

            Familia de las Gigantomonadidae, Nomen novum. – Tricomonas de gran tamaño, axoestilo fuerte, costado hipertrofiado, 3 flagelos anteriores cortos, gran flagelo posterior que levanta una fuerte membrana ondulante.

            GÉNEROS: MACROTRICOMONAS (fig. 187) simbionte de diversas Kalotermitidae; GIGANTOMONAS de Hodotermes mossambicus.

FIG. 188. - Calonynpha grassii, simbionte de Cryptotermes brevis según C. JANICKI, 1915). FIG. 187. - Macrotrichomonas hirsuta, simbionte de Neotermes praecox (Isla de Madeira), forma vegetativa (según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1950).

FIG. 188. – Calonynpha grassii, simbionte de Cryptotermes brevis según C. JANICKI, 1915).
FIG. 187. – Macrotrichomonas hirsuta, simbionte de Neotermes praecox (Isla de Madeira), forma vegetativa (según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1950).

Familia de las Calonymphidae Grassi y Foá. – Tricomonas con múltiples núcleos y polaridad apico-basal. Cada núcleo está usualmente acompañado por un juego de flagelos, un axoestilo y un aparato parabasal. Todos son termiticoles.

            GÉNEROS: CALONYMPHA (fig. 188) simbionte de muchas especies de Kalotermitidae; CORONYMPHA simbionte de Kalotermes; METACORONYMPHA simbionte de Kalotermes; STEPHANONYMPHA simbionte de Neotermes y de Cryptotermes; DIPLONYMPHA simbionte de Glyptotermes; SNYDERELLA simbionte de Lobitermes longicollis.

Familia de las Oxymonadidae Kirby. – Zooflagelados unidos o de núcleos múltiple, libres en la panza rectal o fijos en la pared.

FIG. 191. - Microrhopalodina inflata, simbionte de Kalotermes flavicollis (Europa, África del Norte). A, trofozoito con 5 núcleos; B, trofozoito con un solo núcleo; C a E, individuos libres durante la muda ninfal de Kalotermes flavicollis; C, individuo no flagelado; D y E, individuos flagelados con cariomastigontes ordenados en forma de corona y con axoestilos agrupados en conjunto (según O. DUPOSCQ y P.-P. GRASSÉ, 1934 a).

FIG. 191. – Microrhopalodina inflata, simbionte de Kalotermes flavicollis (Europa, África del Norte). A, trofozoito con 5 núcleos; B, trofozoito con un solo núcleo; C a E, individuos libres durante la muda ninfal de Kalotermes flavicollis; C, individuo no flagelado; D y E, individuos flagelados con cariomastigontes ordenados en forma de corona y con axoestilos agrupados en conjunto (según O. DUPOSCQ y P.-P. GRASSÉ, 1934 a).

FIG. 193. - Jaenia annectens, simbionte de Kalotermes flavicollis (Europa, África del norte), trofozoito adulto. Flagelados representados solo en parte (x 1000, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1933).

FIG. 193. – Jaenia annectens, simbionte de Kalotermes flavicollis (Europa, África del norte), trofozoito adulto. Flagelados representados solo en parte (x 1000, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1933).

FIG. 194. – Rhizonympha jahieri, simbionte de Anacanthotermes ochraceus (África del norte), forma plasmodial fija en la pared de la panza rectal (x 270, según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1951 a).

FIG. 195. – Desarrollo de Microjoenia fallax (nov. nom.), simbionte de Reticulitermes santonensis (oeste de Francia). Se remarca la extensión del axoestilo y el aumento del número de parabasales. l, individuo visto por el polo superior (x 1500, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1928).

Familia de las Microjoeniidae Grassé. – Zooflagelados de pequeño tamaño con aparato flagelar hecho de un mechón subapical de flagelos, aparato parabasal compuesto de dictiosomas fijados por filamentos con blefaroplastos dispuestos en forma de corona con el ápice del flagelo. Axoestilo tubular.

            GÉNERO: MICROJOENIA (fig. 195) simbionte de Reticulitermes.

ORDEN DE LAS TRICONINFINAS Grassé

            Familia de las Trichonymphidae Saville Kent. emend. – Zooflagelados de gran tamaño en forma de ánfora, región anterior estrechado en rostro móbil, de estructura compleja y terminado por una bóveda hialina y desnuda. Se observan flagelos en gran número, dispuestos en líneas longitudinales que parten de la bóveda apical y se extienden hasta la parte de atrás. Aparato parabasal compuesto de cordones que cuelgan libremente en el citoplasma o están aplicados contra el núcleo. División del tipo pleuromitosis y posible enquistamiento. Sexualidad descrita únicamente para la Trichonympha que vive en el intestino posterior de la cucaracha xilófaga Cryptocercus punctulatus de las montañas rocosas.

            GÉNEROS: TRICHONYMPHA (fig. 196), especies numerosas repartidas entre todas las familias de termitas con zooflagelos simbióticos; PROTRICHONYMPHA simbionte de Archotermopsis, de valor dudoso.

FIG. 196. - Trichonympha agilis de Reticulitermes lucifugus que muestra el aparato parabasal, impregnación con plata según la técnica de Da Fano (x 800, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1933).

FIG. 196. – Trichonympha agilis de Reticulitermes lucifugus que muestra el aparato parabasal, impregnación con plata según la técnica de Da Fano (x 800, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1933).

Familia de las Euconymphidae, Cleveland, Hall, Sanders y Collier. – Vecina de la precedente, las líneas flagelares se extienden hasta la extremidad posterior del cuerpo, aparato parabasal hecho de dictiosomas dispersos en el citoplasma.

            GÉNERO: PSEUDOTRICHONYMPHA simbionte de Rhinotermitidae

FIG. 198. - Staurojoenina caulleryi, simbionte de Postelectrotermes praecox (Isla de Madeira), individuo grande, centrosomas y parabasales no presentes (según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1947).

FIG. 198. – Staurojoenina caulleryi, simbionte de Postelectrotermes praecox (Isla de Madeira), individuo grande, centrosomas y parabasales no presentes (según P.-P. GRASSÉ y A. HOLLANDE, 1947).

Familia de las Hoplonymphidae Light. – Zooflagelados de gran tamaño, con simetría bilateral, aparato flagela compuesto de dos áreas idénticas y simétricas situadas en la región anterior del cuerpo. Aparatp parabasal en forma de corona que cuelga alrededor del núcleo en el citoplasma.

            GÉNERO: HOPLONYMPHA simbionte de Paraneotermes simplicicornis.

            Familia de las Staurojoeninidae Grassi. – Zooflagelados de gran tamaño con simetría tetraradial: área flagelaria separada en 4 sectores. Hay 4 centrosomas. Formaciones “esqueléticas”, (fig. 198) complejas. Un solo núcleo.

GÉNERO: STAUROJOENINA simbionte de Postelectrotermes praecox, de Marginitermes, de Epicalotermes aethiopicus.

            Familia de las Spirotrichonymphidae Grassi. – Zooflagelados de tamaño mediano o grande, numerosos flagelos dispuestos según bandas que parten del ápice y se enrollan en hélices dextrales alrededor del cuerpo. No hay rostro.

FIG. 201. - Rostronympha magna, simbionte de Anacanthotermes ochraceus. A, joven individuo con trompa, con espiroquetas sobre la región trófica; B, estado más avanzado sin trompa, con plasma cromófilo perinuclear, parabasales y líneas espirales de flagelos; C, individuo grande con trompa extendida y dilatada al ápice, fragmentos de madera en el endoplasma. Espiroquetas fijas en el polo posterior (x 950, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1943)

FIG. 201. – Rostronympha magna, simbionte de Anacanthotermes ochraceus. A, joven individuo con trompa, con espiroquetas sobre la región trófica; B, estado más avanzado sin trompa, con plasma cromófilo perinuclear, parabasales y líneas espirales de flagelos; C, individuo grande con trompa extendida y dilatada al ápice, fragmentos de madera en el endoplasma. Espiroquetas fijas en el polo posterior (x 950, según O. DUBOSQ y P.-P. GRASSÉ, 1943)

Familia de las Holomastigotidae Janicki. – Zooflagelados de tamaño pequeño o mediano; flagelos numerosos dispuestos en hélices dextas alrededor del cuerpo. No se observan ni rostro ni axoestilo. Aparato parabasal compuesto de dictiosomas situados bajo las líneas flagelarias. No son xilófagos.

            GÉNEROS: HOLOMASTIGOTES (fig. 200) simbiontes de Reticulitermes, Anacanthotermes, Hodotermes; MICROHOLOMASTIGOTES simbiontes de Postelectrotermes.

Alimentación de los Zooflagelados termitícolas

            En principio, los zooflagelados de los isópteros se alimentan de partículas de madera que flotan en el líquido cuando la panza rectal está llena. La toma de madera no se realiza en cualquier luegar de la superficie del zooflagelado, sino que tiene lugar precisamente en una zona que hemos calificado como relativa a la alimentación, la cual cubre…

no confundir con los excrementos (heces moldeadas de Kalotermitidae y Termopsidae, y gotitas pastosas de los otros), los cuales prácticamente están desprovistos de protozooarios. Asimismo, está constituido del mismo contenido de la panza rectal, la cual se contrae y expulsa una parte de su quimo como resultado de los estímulos táctiles ejercidos principalmente sobre al superficie dorsal del abdomen. Este líquido, rebosante de flagelados, es el que brota del ano, ya sea en los padres, las larvas o las obreras que alimentan a los recién nacidos, a las larvas y a los soldados.

            La contaminación experimental de Kalotermes por el oxígeno informa que los flagelados absorbidos se vuelven a encontrar en el intestino anterior y no sufren una alteración directa por parte de las enzimas salivales, tal y como se comprueba por la acción in vitro de los extractos de las gládulas salivales. Sin embargo, muchos tienden a aglutinarse de forma irreversible en el buche (sobre todo los Foaina), bajo la influencia probable de la acidez (pH 5,2). Una vez en la molleja, muchos se encuentran dañados, heridos o rallados por la armadura quitinosa de este órgano. Los flagelados más voluminosos son naturalmente los más afectados con frecuencia y los aglomerados ofrecen de igual forma ofrecen una gran toma de esta “masticación”. Asimismo, los individuos muertos o dañados se digieren en el intestino medio, pero los flagelados que salen ilesos de la molleja atraviesan el intestino medio sin sufrir daño. Es probable que la proteasa del intestino medio no ataque la cutícula del flagelado o es neutralizada por una anti-diastasa que secretan estos individuos durante toda su vida. En efecto, los protistas vivos no son digeridos in vitro ni por los extractos del intestino medio de las termitas ni por una solución de pancreatina. De todos modos, un buen porcentaje de flagelados de los géneros Trimitus, Hexamastix, Foaina y Joenia llegan intactos a la parte rectal. Nuestras observaciones no conciernen a las Microrhopalodina, ya que es probable que su pasaje de una termina a otra se efectúa como el de otros géneros.

            A los flagelados les toma, en promedio, 2 horas para alcanzar el intestino posterior. Se quedan bastante tiempo en el buche y la molleja, donde el vaciado es progresivo, mientras que el pasaje por el intestino medio es rápido. Los protistas no deberían permanecer ahí más de media hora.

            Los flagelados que se encuentran vivos en la parte rectal son aquellos que escaparon de la acción mecánica de la molleja. Además, los individuos de tamaño pequeño tienen más oportunidades de escapar que los más grandes. Por otro lado, en la parte rectal de K. flavicollis después de la primera comida solo se encontraron Joenia de tamaño pequeño (50 y 70 μ). Un poco de tiempo después de su llegada en la panza rectal, los flagelados se dividen muchas veces, así como ya lo observaron Andrew y Light (1929) en Zootermopsis angusticollis.

            Claramente parece que una parte de los protozooarios ingeridos en el alimento proctodeal son digeridos efectivamente y representan un aporte protéico de mucho valor para el insecto. El valor de este aporte varía, por supuesto, con la frecuencia de los intercambios proctodeales, los cuales nos han parecido particularmente numerosos en Kalotermes. Sin embargo, esto puede deberse al hecho de que es más fácil observar a estas termitas que a las Reticulitermes o las Coptotermes, por dar un ejemplo.

FIG. 202. - Reticulitermes lucifugus, cortes longitudinales del intestino posterior de los sujetos en proceso de muda imaginal. A, imago saliendo de la muda; B, imago con un poco más de tiempo; C, imago con tegumentos pardos; Cj, cuerpo amarillo; D, desechos de madera; Fl, flagelados; Ina, intima del intestino anterior; Inp, intima de la panza rectal (= saco intimal); Inr, intima del recto; Im, intestino medio; M, parte proximal de los tubos de Malpighi (según P.P. GRASSÉ y CH. NOIROT).

FIG. 202. – Reticulitermes lucifugus, cortes longitudinales del intestino posterior de los sujetos en proceso de muda imaginal. A, imago saliendo de la muda; B, imago con un poco más de tiempo; C, imago con tegumentos pardos; Cj, cuerpo amarillo; D, desechos de madera; Fl, flagelados; Ina, intima del intestino anterior; Inp, intima de la panza rectal (= saco intimal); Inr, intima del recto; Im, intestino medio; M, parte proximal de los tubos de Malpighi (según P.P. GRASSÉ y CH. NOIROT).

Zootermopsis angusticollis con los protozoarios de Reticulitermes flavipes, de Neotermes jouteli y de Incisitermes schwarzi. Ninguno de estos protozoarios se multiplicó ni vivió más de 50 días en su nuevo anfitrión.

            Dropkin (1946) constituyó colonias mixtas de termitas Kalotermes jouteli x Incisitermes schwarzi, mezclando los individuos de las dos especies entumecidos por el frío, lo cual tuvo el efecto de suprimir la agresividad entre ellos. Los individuos que acababan de hacer la muda y que estaban privados de sus zooglagelados simbiontes se vuelven a contaminar por el alimento proctodeal que les proporcionan sus compañeras de cualquiera de las dos especies. Kalotermes jouteli no se contamina con los zooflagelados que provienen de Incisitermes schwarzi, pero no sucede al contrario. Esta segunda especie puede adoptar los simbiontes de la primera. La panza rectal de Incisitermes schwarzi contiene a veces los zooflagelados de ambas especies.

            Nutting (1956) procedió a realizar intercambios de simbiontes entre la cucaracha Cryptocercus y las termitas Zootermopsis angusticollis. Los individuos receptores se limpian de antemano al hacerlos pasar durante 90 minutos por una atmósfera de oxígeno bajo una presión de 4,5 atmosféras. Los flagelados de Zootermopsis viven en la cucaracha sin sufrir ningún daño. Asimismo, permanecen en buen estado después de 221 días de su transferencia y todas las especies se encuentran presentes. No se manifestó ningún signo de sexualidad por parte de los simbiontes de las termitas transferidos a la cucaracha. Por lo general, por el hecho de la muda, deberían desaparecer. Por otro lado, los flagelados de Cryptocercus se acomodan a su nuevo anfitrión y Nutting observó el anuncio de fenómenos sexuales próximos a la muda del receptor, pero los flagelados terminan siendo eliminados. Los Zootermopsis, por sus intercambios trofaláxicos, vuelven a infectarse. En condiciones naturales, serían rechazados al momento de la muda imaginal, así que la recontaminación podría darse por trofalaxia entre futuras colonias o larvas.

            A partir de las experiencias que se han evocado parte la idea de que la especificidad de los simbiontes no es rigurosa. La composición de dicha fauna se debe aparentemente más a circunstancias fortuitas que a especificidades estrechas.

            De todos modos y a pesar de su pequeño tamaño, la panza rectal es un ambiente extraordinariamente favorable para el nacimiento de formas nuevas y de estructuras más complejas. Las especies madres (Trichomonadidae) no han desaparecido y viven lado a lado con sus descendientes infinitamente mucho más evolucionados que estas. Linajes enteros nacen sin intervención de la sexualidad y, aparentemente, sin ninguna necesidad.

            Los zooflagelados que comen madera o escombros vegetales no son de dominio exclusivo de los isópteros, ya que también existen en una fuerte dilatación rectal de algunas cucarachas. Una de estas, que vive en las montañas rocosas (Estados Unidos de América), Cryptocercus punctulatus, y que se alimenta de madera relativamente húmeda y podrida, alberga una fauna de una extraordinaria riqueza en géneros y especies. Esta cucaracha es social sin constituir sociedades organizadas. En las Periplaneta, Blatta y Blattella se puede encontrar un género de zooflagelado de estructura compleja, el género Lophomonas dotado de una facultad de fagocitosis muy desarrollada.

paredes de celulosa, pectina y leñosa, las cuales se reducen al estado de azúcar, de glucógeno. Según ellos, los flagelados viven bien en simbiosis con las termitas, ya que digieren la madera y los insectos utilizan los productos que provienen del proceso químico.

            Grassi y Foá (1911), recurriendo también a la experimentación, confirmaron los méritos de las investigaciones y conclusiones de Buscalioni y Comés (1910). Las termitas en crianza a una temperatura de 35 °C pierden sus zooflagelados de gran tamaño y las especies pequeñas resisten. Las Kalotermes flavicollis que fueron tratadas así y privadas de sus zooflagelados grandes vivieron 2 meses. Grassi concluyó que “Calotermes possano digerire il legno anche senza gli speciali Protozoi (Joenia y Mesojoenia)”, (pág. 741). Sin embargo, la observación acerca de su poca duración le habría mostrado el efecto nefasto que “el hecho de quitarles la fauna” tiene sobre las termitas.

            Bugnion (1910, 1913), independientemente de los zoologistas italianos, llegó a una conclusión cercana a la verdad. En 1913 (página 100), escribió: “Mi opinión es que las Trichonymphides no son parásitos que ejercen un efecto perjudicial en el desarrollo de la termita, de hecho, desempeñan un papel útil asociados a estos insectos en una especie de simbiosis. El infusor, cuyo cuerpo está lleno de restos de madera, efectúa una primera digestión de la madera ingerida por la termita antes de ser digerido y reabsorbido”.

            Oshima (1919), al comparar la composición de la madera de alcanfor (Cinnamonum camphora) con la pared del nido de Coptotermes formosanus, concluyó que los materiales que pasan por el tubo digestivo perdieron casi los tres cuartos de su celulosa y que esta sustancia bien podría ser un alimento energético de las termitas. No obstante, su interpretación está sujeta a graves críticas, ya que los materiales del nido no son enteramente de origen estercoral y no todos han atravesado el tubo digestivo del insecto.

fig202bEn 1924, Jucci concluía que es difícil demostrar que los flagelados son necesarios para sus anfitriones y que, sin embargo, diversos factores invitan a creer que las relaciones simbióticas existen entre ambos, por los siguientes puntos:

I, la presencia de flagelados en todas las termitas, con excepción de las Termitidae.

II, la presencia constante de protozoarios en las castas que se alimentan de madera.

III, el hecho de que en los individuos lignívoros, el centro de la actividad digestiva…

En este medio, Trager conservó durante 3 años poblaciones de Trichomitopsis termopsidis, una de Trichomonas de Reticulitermes flavipes y de Tricercomitus termopsidis. Solo el primero no podía estar sin la celulosa, mientras que los otros dos no tenían esa necesidad. Los ensayos de cultivo de Trichonympha fracasaron.

            Recientemente, Yamin (1978), ([1]) y Yamin y Trager (1979) realizaron un cultivo puro sin ninguna bacteria (cultivo axénico) de Trichomitopsis, demostrando que el zooflagelado es el agente responsable de la digestión de la madera, ya que está desprovisto de bacterias simbióticas intracitoplasmáticas. El Trichomitopsis, como los otros flagelados termiticolas, absorbe por pinocitosis el fluido ambiental donde se encuentra el nitrógeno del que no puede prescindir.

            Gutierrez (1956) conservó aisladas y vivas durante 96 horas a los Trichonympha de Zootermopsis angusticollis, en una solución salina equilibrada (NaC1 0,1 M; PO4KH2 0,1 %; CO3NaH 0,1 %; SO4Mg 0,01 %, CaC12 0,01 %) y privado de oxígeno, a la cual añadió:

 

Fracción de hígado 1       0,01 %                                               Papel de celulosa                            0,005 %

Fracción de hígado 2       0.01 %                                               Clorhidrato de cisteína    0.02 %

Suero sanguíneo seco                                                                 Penicilina 4                       500 μg/ml

según Loeffer                    0.005 %                                             Sulfato de estreptomicina              500 μg/ml

 

            La supervivencia de Trichonympha es suficiente para que se pueda apreciar la utilización de la celulosa y celobiosa como alimentos energéticos. Estas fagocitan las partículas de celulosa, pero lo las digieren si la termita que los alberga no ha ayunado. La digestión de la celulosa se retoma, en el ambiente del cultivo, si se añade extractos de levadura. Las vitaminas y los factores de crecimiento intervienen en el proceso de la digestión de la celulosa por parte de los zooflagelados.

            Los antibióticos utilizados no ejercen efectos adversos en los Trichonympha, pero causan la muerte de las bacterias y de los esquizofitos. En estas condiciones, la celulosa no puede ser digerida más que por los zooflagelados.

            Si los Trichonympha provienen de termitas que han ayunado durante 64 horas, entonces son incapaces de utilizar la celulosa. Reciben de su anfitrión (¿o de la flora bacteriana?) una sustancia que es necesaria para la fermentación de la celulosa. Si se añade extracto de levadura al cultivo, se ve que los Trichonympha recobran la facultad de digerir la celulosa. Sin duda, el extracto les aporta alguna vitamina y la síntesis de la celulosa vuelve a ser posible.

            Al igual que Trager, Gutierrez no encuentra glucosa en el ambiente del cultivo. Este ambiente, que le da al zooglagelado un tiempo de supervivencia, no le permite multiplicarse por mitosis. Le faltan sustancias que existen en el fluido de la panza, un fluido que el zooflagelado absorbe en cantidad por pinocitosis a nivel de su zona trófica.

[1] Composición del ambiente de cultivo utilizado por YAMIN (1978): PO4HK2 10,8 mM; Po4H2K2 6,9 mM; KC1 21,5 mM; NaC1 24,5 mM; SO4Mg 5,3 mM; CaCI2 0,53 mM. Se añadió a esta solución 0,1 % de celulosa en partículas muy pequeñas. Los gases O2 y N2 se expulsaron de la solución por ebullición. Un ambiente tamponado a pH 6,9. Después de la esterilización, se añaden Co3HNa y suero de sangre fetal de ternera, inactivado por calor a 10 mM y a 2,5 % respectivamente.

Todos los biólogos que han realizado o intentado un cultivo de zooflagelados termiticolas han constatado la extrema sensibilidad de estos protozoarios al oxígeno. Solo viven en un ambiente anaerobio.

            El efecto tóxico del oxígeno sobre los zooflagelos de la termita fue descubierto por Cleveland (1925) y luego fue confirmado por varios autores. La termita no parece sufrir en su pasaje a través de una atmósfera de oxígeno puro bajo una presión de 2,5 atmósferas, la cual en tres cuartos de hora mata a todos los zooflagelados simbióticos.

            Bready y Friedman (1963) observaron que las larvas de Reticulitermes flavipes del 5° estadío, introducidas en una mezcla gaseosa hecha de 77% de oxígeno, 23% de nitrógeno y con una presión de 3,5 atmósferas, se paralizan y por consiguiente ya no hacen la muda, mientras que las larvas que acaban de hacer la muda no son afectadas por el oxígeno.

            La mezcla de oxígeno x dióxido de carbono es incluso más activa en los zooflagelados que el oxígeno puro. Sin embargo, paradójicamente, el CO2 ejerce un efecto protector en las larvas del 5° estadío.

            Según Eutick et al. (1976), no es verdad de que el ambiente intestinal de las termitas sea anaerobio. Operando en Nasutitermes exitiosus y Coptotermes lacteus, tienen la intención de demostrar esto al hacer ingerir a los sujetos del experiemtno alimentos impregnados de sustancias redox e indicadores de pH.

            A continuación se muestra la lista de sustancia redox:

fig202c

Según los colores observdos, Eutick et al., evaluaron: en N. exitiosus, el E’0 (pH 7) del intestino anterior a + 200 mV, del intestino medio de + 100 a + 150 mV y del intestino posterior de -20 a +30 mV en C. lacteus; el E’0 del intestino anterior e intestino medio de + 30 a + 50 aproximadamente y del intestino posterior de -20 a + 20 mV.

Los colores observados de las sustancias ingeridas indican que el intestino es aerobio en las dos termitas.

Eutick et al. utilizan sus colorantes en concentraciones muy fuertes, hasta 3% para el azul brillante de cresilo, al punto que nos preguntamos si la sustancia colorante no ejerce alguna reacción tóxica en el epitelio intestinal y en los zooflagelados. Debido a que tengo mucha experiencia en las coloraciones vitales, conozco la influencia nociva que todo colorante, incluso si se les declara inocentes (rojo neutro, por ejemplo), ejerce sobre el tejido y el órgano. Fui uno de los primeros en observar la sensibilización de los insectos a la luz por causa de este colorante (Grassé y Lesperon, 1935). Asimismo, siempre he sentido desconfianza con respecto a su pretendida inofensividad. Eutick et al. no especifican lo que se colorea en el intestino: las células epiteliales, los zooflagelados, los fragmentos de madera, ¿el fluido intestinal? También es difícil juzgar el estudio de los autores australianos.

Según Eutick et al., el pH del conjunto del tubo digestivo se sitúa entre 6,5 y 7,5 en N. exitiosus, y de 6 a 7 en C. lacteus.

Los autores australianos no parecen haber tenido en cuenta las variaciones del pH al pasar de un segmento intestinal al otro. También creemos que es útil recordar que los valores del pH no son los mismos a lo largo del tubo digestivo. Los cambios de color de los indicadores de pH se deben apreciar con el mayor cuidado de un punto a otro del tubo digestivo.

 

Aquí presentamos los valores de pH, establecidos segmento por segmento:

 

1° por Randall y Doody (1934) en Zootermopsis angusticollis (valores promedio): esófago 6,8; molleja 5,2; intestino medio 5; pasaje del intestino medio al intestino posterior (cólon) 3; panza 6,8.

2° por Dropkin (1944) en la misma termita: esófago 6,8; molleja 5,2; intestino medio de 5 a 6,8; pasaje del intestino medio al intestino posterior (cólon) 3; panza alcalina; recto neutro.

 

El pH de la panza medido con un electrodo de hidroquinona sería de 7,66 en Heterotermes indicole, de 7,9 en Kalotermes flavicollis, de 7,4 en Reticulitermes lucifugus y de 7,70 en R. santonensis.

El valor más bajo del pH a nivel de la unión intestino medio-cólon (pH < 3) sería, según Hungate (1939), debido a la producción de ácidos volátiles (ácido acético) por parte de los flagelados. Se trata de una afirmación apresurada, ya que el contenido de la panza está a un pH más elevado y próximo a la neutralidad, y el valor pH 3 podría estar relacionado con el flujo de sustancias secretadas por los tubos de Malpigui.

Contrario a lo que escriben Eutick et al., el hecho de que algunas bacterias que provienen de la panza se hayan podido desarrollar indiferentemente en el medio anaerobio o aerobio no significa (del todo) que esta panza sea aerobia. No me pronuncio acerca de las condiciones exigidas por las bacterias intestinales de las termitas, pero conozco y he constatado por experiencia que el oxígeno es mortal para los zooflagelados. La resistencia al oxígeno de algunos flagelados, tal y como Cleveland (1925 a y b) los ha descrito, son un caso excepcional.

Para mantener vivos a los zooflagelados de las termitas, es necesario evitar todo contacto, así sea corto, con el aire en el ambiente que los contiene (preparaciones in vivo). Las experiencias de Trager, Yamin y Trager y de Gutierrez son incontestables: los zooflagelados solo viven y se multiplican en un medio anaerobio.

            Otro equipo australiano dirigido por Veivers (1980) ha puesto las cosas en orden. Estableció que los estados cambian de un segmento del tubo digestivo a otro (9 especies estudiadas: Mastotermes darwiniensis, Neotermes insularis, Incisitermes barrettii, Glyptotermes brevicornis, Ceratokalotermes spoliator, Stolotermes victoriensis, Porotermes adamsoni, Coptotermes lacteus, Nasutitermes exitiosus). Asimismo, utilizó colorantes redox (tionina, azul de metileno, azul nilo, fenosafranina). El potencial redox se midió en función de los colores tomados por dichas sustancias en los diversos segmentos intestinales. En el intestino anterior y medio, 9 especies son aerobias con un E’0 de exceso + 100 mV, mientras que la panza y el cólon son anaerobios con un E’0 situado entre – 50 y – 125 mV. En las 4 especies (Incisitermes barrettii, Glyptotermes brevicornis, Stolotermes victoriensis, Coptotermes lacteus), el recto es aerobio con E’0 cerca de + 60 mV, mientras que en los otros 5 es anaerobio, con un E’0 = – 125 a – 270 mV.

            Así, se confirma el estado anaerobio de la panza, la cual está llena de esquizofitos y zooflagelados ([1]).

El rol simbiótico de los zooflagelados

            Los zooflagelados digieren la madera y son los únicos beneficiarios de la operación o sus anfitriones reciben ayuda debido a las enzimas que emiten en el líquido de la panza rectal.

            Cleveland (1924) suponía que los flagelados, gracias a sus enzimas, tranforman la celulosa en glucosa. Esta era rechazada de la panza hacia el intestino medio, el cual la absorbía y la dejaba pasan por la hemolinfa, donde los órganos la metabolizan y dan como producto final de su utilización al CO2 y al agua.

            Esta interpretación se apoya en un error de observación: el contenido de la panza no pasa jamás por el intestino medio, ya que mecánicamente la válvula entérica se opone.

            Las investigaciones de Cleveland fueron retomadas por otro americano, Hungate (1936-1948), quien llegó a conclusiones diferentes de aquellas de su compatriota.

            A partir de análisis efectuados en Reticulitermes y Zootermopsis, él constató que en el intestino anterior se digiere 3,6% de celulosa, en el intestino medio 1,2% y en el intestino posterior 23,3%.

            La tabla presentada a continuación recapitula los resultados obtenidos por Hungate (1938).

[1] BIGNELL y ANDERSON (1980) mostraron a través de una técnica indirectala pobreza en oxígeno del tubo digestivo de las termitas. Las vísceras aisladas y los fragmentos se introducen en un líquido de Ringer saturado de aire. Los tejidos intestinales toman el oxígeno del líquido, sin duda gracias a los fijadores de hidrógeno. Esta técnica que, fisiológicamente podría ser reprochable, proporciona las cifras que concuerdan con el estado anaerobio del entorno intestinal.

A partir del conjunto de sus resultados, Hungate concluyó que Zootermopsis, sin ayuda de sus flagelados, digiere por sí mismo un tercio de la celulosa alimenticia, siendo que los otros dos tercios son digeridos por los flagelados simbióticos. Sin embargo, no se detectó celulasa en el intestino de los sujetos sin fauna.

            Debido a que no encontró glucosa en el tubo digestivo de las termitas, dedujo que los zooflagelados causan en la glucosa proveniente de la acción de las celulas una fermentación anaeróbica, donde una parte de los productos se difunde en el fluido de la panza y el insecto los usa como metabolitos.

            Utilizando la técnica de Warbung, Hungate demostró (1939) el fundamento de su hipótesis: una suspensión de zooflagelados termiticolas, mantenidos en anaerobiosis, con la celulosa producido del CO2, hidrógeno y ácido acético.

            El rol de los flagelados simbióticos en el metabolismo de las termitas se ha demostrado también por Mauldin et al. (1972) al pasar por un desvío. Ellos estudiaron la influencia de los zooflagelados de Coptotermes formosamus en el catabolismo de los lípidos. En los sujetos “con fauna”, el contenido total de lípidos oscila alrededor de 4% en un estudio de un periodo de 8 semanas. Por otro lado, en los sujetos desprovistos de forma parcial (sin Pseudotrichonympha grassii) o total de fauna, el contenido de lípidos baja a 2%. La incorporación de lípidos de 14C, provenientes de una celulosa comida por la termita, es mucho más lenta en el insecto sin fauna que en el insecto normal.

            Las termitas normales sintetizan sobre todo triglicéridos, los cuales tienen una presencia muy débil en los individuos sin fauna, tal es el caso del ácido oleico.

Estos autores concluyen a partir de sus investigaciones que Pseudotrichonympha es necesario en el desarrollo normal del catabolismo de la celulosa y en la síntesis de lípidos en las obreras de Coptotermes formosanus ([1]).

La fermentación de la celulosa según Hungate

            Hungate (1943) llevó al análisis mucho más lejos. Después de pesar la celulosa fermentada por los protozoarios de Zootermopsis, pudo deducir la existencia de dos tipos de fermentación. Una se caracteriza por una cantidad igual de CO2 y de hidrógeno y una proporción relativamente fuerte de ácido acético e hidrógeno.

            En la otra, la cantidad de hidrógeno liberado es casi el doble de la cantidad de dióxido de carbono. En cuanto a la producción de ácidos grasos, es un poco superior a la mitad de la del primer tipo.

1° tipo                  2° tipo

Celulosa degradada                                       148                       120

Co2                                                                   60                         169

H                                                                       61                         288

Ácidos grasos                                                 324                       170

 

            El primer tipo se observó en los grupos de Zootermopsis nevadensis y el segundo en los Z. angusticollis. Hungate sugiere que el tipo utilizado depende de las especies de protozoarios simbiontes.

            Hungate, al notar que un grupo de termitas con simbiontes producen regularmente grandes cantidades de hidrógeno, dedujo que las termitas no utilizan este gas. La cantidad de hidrógeno permite calcular la cantidad de celulosa fermentada, suponiendo que la relación entre el hidrógeno y los otros productos de la fermentación sean los mismos en la termita intacta y en las experiencias efectuadas según la técnica de Warburg.

            Por otro lado, es posible estimar aproximadamente la proporción de ácido acético y otros productos oxidables formados en la termita normal. La cantidad de oxígeno requerida para la oxidación completa de estos productos fue calculada y comparada con el consumo de oxígeno del insecto. Los calculos informan que los productos de la fermentación requieren una cantidad de oxígeno más o menos igual a aquella que se consume realmente por la termita provista de simbiontes.

            Si bien algunas de las proposiciones de Hungate son aceptables, hay otras tantas que suscitan reservas. No se ha comprobado la utilización de sales de ácidos grasos por parte de las termitas. Si estas sales de verdad son metabolitos generalmente metabolizados por el insecto, entonces al administrarlos a los sujetos sin fauna deberían asegurarles una supervivencia de larga duración. Ya sea que las Zootermopsis sin fauna reciban junto con su alimento el acetato de sodio (Cook, 1943) o el acetato de calcio (Hungate), no suelen vivir más tiempo que las muestras sin zooflagelados alimentados solo con madera.

            Por otro lado, muchos autores han comprobado la presencia de glucosa en el intestino medio y en la panza rectal[2]. La fermentación existe, pero está precedida por una producción de glucosa y una parte probablemente la utiliza la termita, ya que nada se opone al pasaje de este glúcido a través de la panza rectal y a su difusión hemolinfa.

            Para finalizar con la contribución de Hungate, insistiremos en resaltar que el autor americano asegura que la lignina permanece sin cambios durante el curso de los procesos químicos de la digestión de la madera. Ahora sabemos que no escapa a la acción de las enzimas, algunos de los cuales son producidos por los simbiontes. Por lo tanto, no comprendemos los análisis efectuados por Hungate, según los cuales el peso de la lignina no varía durante la digestión de la madera, pero tenemos la certeza de que esta sustancia al menos está lisada por los simbiontes que habitan la panza rectal[3].

            Yamin (1980) estudió los productos de la digestión de la celulosa marcada por el zooflagelado Trichomitopsis termopsidis simbionte intestinal de las Zootermopsis. Yamin encontró 14CO2 y 14C acetatos, confirmando así algunos de los datos de Hungate.

Las celulasas y celobiasas producidas por el intestino de termitas con zooflagelados

            La presencia de estas enzimas fue tomada como dudosa. Hoy en día, los trabajos de bioquímicos cualificados prueban que son una realidad.

Desde 1932, Montalenti constató que la celulosa es atacada por los jugos intestinales de Kalotermes flavicollis.

            El anuncio de Tracey y Youatt (1957) acerca de la presencia de una celulasa y de una quitinasa en Coptotermes lacteus no ha aportado nada nuevo porque estos autores que utilizaron los extractos del insecto entero no hicieron discriminación alguna entre la termita y sus protozoarios.

            Yocoe (1964) evaluó la actividad celulásica de los extractos totales de las obreras y larvas de Reticulitermes speratus con una técnica indirecta. Midió la caída de la viscosidad de la solución, proporcional a la cantidad de celulosa degradada. Se les quita la fauna a las termitas (en parte) mediante el ayuno y la privación de agua durante 3 días. Así, constató que el poder celulásico persiste en los insectos sin fauna. Asimismo, Yocoe sometió a las termitas a una temperatura de 35° a 40° C durante 3 horas. Este tratamiento disminuyó de un séptimo a un tercio el número de zooflagelados simbióticos y la actividad celulásica pasa de 6 a 1 o de 5 a 1. El autor japonés atribuye esta baja brutal a la alteración del epitelio intestinal secretor. Se trata de una hipótesis arriesgada, ya que la alteración abarca más probablemente a la población protozoaria que a la del intestino. Yocoe olvida que el retiro de la fauna por medio del oxígeno bajo presión no les causa la menor lesión orgánica. Los sujetos a los que se les quitó la fauna por medio de este procedimiento mueren rápidamente, pero si se les vuelve a colocar la fauna mediante el intercambio de alimentos proctodeales, las termitas viven como si no hubieran experimentado ningún tratamiento esterilizante. El hecho de recuperar sus zooflagelados reestablece su equilibrio fisiológico. He tenido la oportunidad de practicar en varias ocasiones retiro y la reinclusión de la fauna en Kalotermes y Reticulitermes, siempre con el mismo éxito.

            Otros dos bioquímicos japoneses, Yamaoka y Nagatani (1975), encontraron en la misma termita (Reticulitermes speratus) una celulasa en las glándulas salivales y otra en la panza rectal. Se detectó también una ligera actividad celulásica en el intestino anterior y medio. Si las Reticulitermes son privadas de alimento durante 24 horas, la actividad de la celulasa atribuida a los protozoarios baja de 40 p. 100.

            Un equipo de bioquímicos australianos (O’Brien et al., 1979) estudiaron el origen y la distribución de la celulasa en Rhinotermitidae Coptotermes lacteus. Esta enzima se encuentra en todos los segmentos del tubo digestivo, pero manifiesta ahí actividades irregulares. El 19% de esta actividad se sitúa en el intestino anterior (buche), 32% en el intestino medio y 49% en el intestino posterior.

            El intercambio de alimento proctodeal tiene por efecto la introducción de la celulasa en la panza en el intestino anterior.

            El retiro de la fauna disminuye de 30% a 50% la actividad celulásica de la termita (la desfaunación se obtiene al someter a los sujetos del experimento al ayuno, después de haber destruido su flora bacteriana por medio de la tetraciclina), debido a que la desaparición de solo estas bacterias no produce cambios.

            El equipo australiano de S. E. McEwen (1980) retomó las investigaciones de Tracey y Youatt. En el caso de Coptotermes lacteus, la celobiasa está presente en el tubo digestivo. De hecho, en el intestino anterior sucede el 1% de la actividad total de esta enzima, el 21% en el intestino medio y el 78% en el intestino posterior. La destrucción de los zooflagelados y bacterias anaerobias se obtiene con la permanencia de las termitas en una atmósfera de oxígeno a presión de 2 atmósferas y media. De forma progresiva, la actividad enzimática de la panza disminuye y se vuelve nula al cabo de 48 horas después del comienzo del retiro de la fauna. Por el contrario, la actividad en el intestino medio permanece sin cambios.

            McEwen, Slaytor y O’Brien concluyen que este dispone de dos celobiasas, una producida por el epitelio del intestino medio y otra por los protozoarios de la panza. Las dos manifiestan propiedades muy similares: ambas actúan al mismo pH 5 y se inactivan después de un calentamiento a 62° C durante 10 minutos. El estudio cinético reveló algunas diferencias entre ambas. La celobiasa del intestino medio tiene un Km de 4,17 mM y un Vmax de 143 μmol glucosa por hora y por miligramo de proteína, mientras que aquella del intestino posterior tiene un Km de 2,82 mM y un Vmax de 200 μmol de glucosa por hora y por miligramo de proteína.

            De los trabajos aquí expuestos, podemos concluir:

            1° El intestino medio de las termitas con zooflagelados produce celulasas y celobiasas que terminan en la degradación completa de la celulosa.

            2° Los zooflagelados de la panza rectal digieren la madera en su totalidad y rechazan en el líquido de la panza las celulasas y celobiasa.

            La producción de enzimas celulolíticas explica el hecho de que las termitas sobrevivan algunas semanas sin sus zooflagelados y que sean aptas para metabolizar la celulosa por sus propios medios. Sin embargo, mueren prematuramente por dos razones supuestas entre las que no podemos elegir una actualmente:

            1° La digestión de la celulosa por las enzimas de la termina asegura solo de forma imperfecta las necesidades energéticas del insecto.

            2° Los zooflagelados aportan a su anfitrión sustancias que necesita como vitaminas, factores de crecimiento, etc.

Sin embargo, aquí caemos en el juego de las hipótesis, ya que no estamos seguros de que la falta de celulosa sea la única y verdadera causa que acorta la vida de las termitas sin fauna (la desaparición de los zooflagelados debería estimular la síntesis de celulasas por el intestino medio en virtud de la regla de la hipertrofia compensadora). Es posible que los protozoarios le procuren a su anfitrión un alimento de calidad que solo ellos sean capaces de sintetizar.

            Se desconocía, en 1981, la naturaleza exacta de las celulasas secretadas tanto por las termitas como por los zooflagelados. Es posible que sean diferentes y tengas acciones complementarias (las celobiasas del intestino medio y de la panza de Coptotermes lacteus son diferentes, McEwen et al., 1980).

            De todos modos, las celulasas dividen a la molécula de celulosa en sus constituyentes, la glucosa β. Parece que la glucosa, contrario a lo que afirma Hungate, es el metabolito energético de las termitas, al menos a nivel del intestino medio.

            En efecto, en la digestión de la celulosa producida por las enzimas elaboradas por el epitelio del intestino medio, es muy probable que la glucosa sea utilizada como metabolita y sea absorbida por el epitelio del intestino medio.

            Es similar a la glucosa emitida de la digestión de la madera efectuada por los zooflagelados en la panza.

            ¿Es cierto, como lo pretende Hungate, que dichos flagelados fermentan la glucosa en anaerobiosis y otorguen los mismos productos que las bacterias anaerobias y celulolíticas de la panza de los rumiantes: CO2, H2O, H, metano y ácidos grasos? Nuestra información no nos permite responder esta pregunta con total certeza.

La producción supuesta de enzima celulíticas por las de las bacterias de las termitas con zooflagelados

            A pesar de su pequeño tamaño, la panza de las termitas inferiores constituye un biotipo altamente complejo. Su contenido está hecho de un líquido espeso donde nadan los zooflagelados, las espirotecas, los bacilos del tipo flexilis y flotan los restos de madera que llegan, sin deformarse, después de haber atravesado el intestino medio.

            Los zooflagelados no son los únicos en haberse diversificado, ya que la riqueza de especies también es grande en las espiroquetas y las bacterias (una treintena de especies según Breznak y Pankratz (1977)). La pared del saco rectal está revestida de un vellón continuo de bacterias, Fusiformis, pequeñas espiroquetas, etc., sumergidos en la cutícula o aplastados contra ella.

            Los mismos zooflagelados portan esquizofitos particulares, localizados a menos en la zona trópica de sus cuerpos. Las bacterias y las espiroquetas forman en el zooflagelado lo que llamamos el revestimiento esquizofítico (Duboscq y Grassé, 1926; Grassé, 1926 a y b). Hemos demostrado (1938) que, en ciertas circunstancias, el zooflagelado puede “fagocitar” una parte de su revestimiento, el cual en muchos casos nos ha parecido estrictamente específico. Kirby señaló varias veces los esquizofitos que forman el revestimiento de Devescovinidae (Kirby, 1941).

            Algunos autores supusieron que, de entre las innumerables bacterias que se mezclan con los zooflagelados de la panza, son las celulolíticas las que participarían también en la digestión y la fermentación anaerobia de la celulosa.

            Beckwith y Rose (1929) intentaron de poner en evidencia la digestión de la celulosa por parte de las bacterias en las termitas que pertenecen a estos géneros: Reticulitermes, Parotermes, Zootermopsis, Neotermes y Amitermes. Entre los cultivos que intentaron a partir de un inóculo hecho de contenido intestinal, una pequeña minoría demostró una celulolisis siempre discreta después de un largo período de 10 días a 3 meses. Nada positivo emergió de esta investigación.

            Verona y Baldacci (1939) y Baldacci y Verona (1940) aislaron a partir de un inóculo proveniente del contenido intestinal de Reticulitermes lucifugus o de Kalotermes flavicollis un “esquizomiceto” celulolítico que cae dentro del género Cytophaga. Los cultivaron en un entorno con base de gel de sílice.

            Sin embargo, al retomar sus investigaciones, Baldacci (1941) no tuvo éxito en obtener bacterias celulolíticas inoculando un medio nutritivo con gel de sílice (técnica de Winogradsky) con el contenido de la panza de Kalotermes flavicollis sin sus flagelados simbióticos. Los ensayos realizados con otros entornos de cultivo fracasaron.

            Hungate (1931) no pudo, en las termitas con zooflagelados, aislar las bacterias celulolíticas.

            French (1975) constató que las bacterias aisladas a partir de la panza de Coptotermes lacteus no digieren algunos azúcares (glucosa, manosa, galactosa, etc.), pero producen una celulasa y varias otras enzimas como una fenoloxidasa. A partir de sus investigaciones concluye que, entre las bacterias de la panza rectal, que existen en los géneros Achromobacter y Bacillus aquellas que manifiestan in vitro una actividad celulolítica y son capaces de degradar compuestos fenólicos. Añade que, al parecer, estas bacterias atacan la lignina.

            Thayer (1976) volvió a tratar el problema mediante el aislamiento, a partir de la panza rectal de Reticulitermes hesperus y diversas bacterias (Bacillus cereus, Serratia marcescens, Arthrobacter sp., Alcaligenes), donde las primeras se muestran capaces de hidrolizar un gel de carboxilmetilcelulosa y de desarrollarse en la madera de una acacia (Prosopis glandulosa, mezquita en americano). Estas bacterias parecen ser celulolíticas facultativas[4].

            Eutick y sus colaboradores (1978) estudiaron la influencia de los antibióticos en la flora bacteriana de la panza y sus consecuencias para la termita. En este capítulo solo consideramos las investigaciones que conciernen a Coptotermes lacteus[5].

            La siguiente tabla resume sus resultados.

[1] ESENTHER y KIRK (1974) efectuaron un estudio sobre la digestión de la madera de álamo (Populus grandidentata) por grupos de Reticulitermes flavipes, encerradas en vasos de Petri, en contacto inmediato con el vidrio, condición deplorable que explica la alta mortalidad y el canibalismo desenfrenado entre sus termitas y que desacredita los resultados presentados.

               [2] BASHOR (1965), cuyos trabajos no conocemos más que por lo dicho por HONIGBERG (1970), encontró glucosa en el fluido del saco rectal de Cryptocercus, así como también la trehalosa que deriva del primero.

               [3] VISINTIN (1941) comparó los valores del cociente respiratorio (CR) de las termitas en función de sus regímenes alimenticios y de su fauna y flora simbiótica. El CR de los sujetos alimentados con celulosa pura es muy cercano a 1, mientras que el de las larvan sin fauna y alimentadas con levadura se sitúa cerca a 0.80. Esta caída se atribuye al hecho de que la termita (Saccharomyces cerevisae) desprovista de sus zooflagelados no digiere la celulosa. Estas investigaciones se apoyan en técnicas poco precisas que no aportan más que pruebas pobres.

[4] Un trabajo de SEBALD y PRÉVOT (1962), microbiólogos especializados en el estudio de bacterias anaerobias, aporta datos sobre una bacteria nueva extraída del intestino posterior de Reticulitermes santonensis. Se trata de Micromonospora acetoformici, asociada en la panza de su anfitrión con un Sphaerophorus sp. Se comporta con una anaerobia estricta y de forma heterótrofa, el carbonato de calcio parece ser su principal o única fuente de carbono. Por otro lado, no posee ninguna facultad celulolítica, opuesto al Micromonospora propionici estudiado por HUNGATE (1946). Un hecho tal motiva a no generalizar los resultados obtenidos en una especie de bacteria con otras del mismo género.

[5]   La flora bacteriana de Reticulitermes flavipes opone una gran resistencia a los antibióticos, los cuales se utilizan solos o mezclados. BREADY y FRIEDMAN (1963) no lograron desinfectar por completo a esta termita.

fig202e

[1] Un trabajo de SEBALD y PRÉVOT (1962), microbiólogos especializados en el estudio de bacterias anaerobias, aporta datos sobre una bacteria nueva extraída del intestino posterior de Reticulitermes santonensis. Se trata de Micromonospora acetoformici, asociada en la panza de su anfitrión con un Sphaerophorus sp. Se comporta con una anaerobia estricta y de forma heterótrofa, el carbonato de calcio parece ser su principal o única fuente de carbono. Por otro lado, no posee ninguna facultad celulolítica, opuesto al Micromonospora propionici estudiado por HUNGATE (1946). Un hecho tal motiva a no generalizar los resultados obtenidos en una especie de bacteria con otras del mismo género.

[1]   La flora bacteriana de Reticulitermes flavipes opone una gran resistencia a los antibióticos, los cuales se utilizan solos o mezclados. BREADY y FRIEDMAN (1963) no lograron desinfectar por completo a esta termita.

[1] Debido a la ausencia del microscópico electrónico, las bacterias simbióticas (todas de tamaño muy pequeño), pasan prácticamente desapercibidas.

Las bacterias dominantes en Coptotermes lacteus pertenecen a los géneros Streptococcus y Enterobacter, mientras que en Nasutitermes exitiosus, una especie sin zooflagelados, las Streptococcus son mayores que todas las demás bacterias.

            El equipo de Eutick escribe “One of the major problems in a study of this nature is to separate the effects of the antibiotic on the bacterial flora and on the termite itself”, (pág. 366). No parece haber tenido éxito. Sus resultados están en desacuerdo con los del equipo de Breznak (1973), según los cuales la administración de tetraciclina, penicilina, cloranfenicol o estreptomicina hacía desaparecer las bacterias y no a los zooflagelados. ¡Este desacuerdo es muy desfavorable y hace que sea imposible sacar alguna enseñanza de esta investigación!

            Schultz y Breznak (1978) cultivaron en estricta anaerobia las bacterias heterótrofas de la panza rectal de Reticulitermes flavipes. Asimismo, calcularon la cantidad media de estas bacterias por individuo: 0,4 x 105 para el primer estadío larvar, 1,3 x 105 para el tercer estadío larvar, 3,5 x 105 para las obreras y 1,5 x 105 para los soldados. El 66,3 % de los cultivos aislados concernía a Streptocoques, Streptococcus lactis y S. cremoris, independientemente del origen de las termitas, del estadío de desarrollo, de la casta o del cautiverio y su duración. Las bacterias aisladas no estreptococos fueron de Bacteroides, Enterobacteriaceae y en menor número las Lactobacillus y Fusobacterium (¿Fusiformis?). Todos los ensayos para obtener cultivos puros de bacterias celulolíticas han fracasado.

            La composición de la flora intestinal parecer ser específica en una determinada termita e independiente del entorno.

            Krasil’nikov y Satdykov (1970) contaron las bacterias en el intestino posterior de Anacanthotermes angerianus y de A. turkestanicus de 1,3 x 106 a 4,3 x 109, según la casta y la edad del sujeto considerado. Los cultivos efectuados por estos autores fueron expuestos a condicioes aerobias que no permiten conocer la población real de la panza rectal, un entorno anaerobio.

            Este trabajo reseña resultados contradictorios y a menudo poco claros, no se puede concluir si las bacterias de la panza de las termitas participan o no en la digestión de la celulosa y de la lignina. La incertidumbre permanece, ¡no es más que papel desperdiciado! Es posible que una población bacteriana, cuya mayoría está compuesta de especies casi constantes para una termita determinada, se añadan bacterias provenientes del medio exterior (particularmente del suelo) y donde algunas son celulolíticas.

Posible rol de fermentación ejercido por las bacterias simbióticas de los zooflagelados lignívoros

            Desde la utilización del microscópico electrónico, en todos los zooflagelados termitícolas lignivoros, he observado en su citoplasma y en su núcleo una cantidad quizá considerable de bacterias (fig. 203). Se dividen activamente y no parecen sufrir agresión alguna por parte de su anfitrión, el cual a su vez no se ve incómodo en absoluto con su presencia.

            Debido a que ignoramos la naturaleza química de las relaciones que existen entre ambos, no podemos afirmar que las bacterias intranucleares o intracitoplasmáticas tengan el valor de simbiontes, pero estamos seguros de su presencia constante (Lavette, 1967, 1969).

            Asimismo, también vienen a la mente dos interpretaciones de otros hechos que los presentados por Hungate.

            1° La digestión de la celulosa que da glucosa se produce por una celulasa secretado por el flagelado, pero la fermentación de la glucosa sería obra de las bacterias simbióticas endocelulares. Estas trabajarían de la misma manera que las bacterias simbióticas intestinales de las termitas.

            2° Las bacterias intraflaglares asumen por sí solas la digestión, la fermentación de la celulosa y la digestión de la lignina.

            La primera de estas hipótesis se supuso en términos similares por Pierantoni (1935), quien insistió en la abundancia y constancia de las bacterias en los zooflagelados simbióticos (Joenia, Mesojoenia, Trichonympha), pero sin duda va demasiado lejos al hablar de un micetoma simbiótico análogo al que existe en las células de algunos insectos homópteros (en particular los cóccidos), ([1]). En algunos casos, las bacterias se reúnen en una región precisa del flagelado, donde forman una pila o nube. Este es el caso de Joenia annactens, el más grande los simbiontes de Kalotermes flavicollis. Sin embargo, este grupo tiene muchas mitocondrias (u orgánulos que les correspondan, ya que las mitocondrias o supuestas como tales no presentan paredes pero poseen el ácido desoxirribonucleiclo). Cuando la Joenia se divide o se transforma al momento de la muda imaginal de su anfitrión, la pila se disuelve y sus elementos se dispersan de forma relativamente uniforme en el citoplasma. Las bacterias no se reúnen en grupos en Trichonympha y otros flagelados lignívoros.

            Según Pierantoni: “La funzione dell’organello simbiotico dei Protozoi deve esplicarsi con la elaborazione di un fermento che idrolizza la cellulosa et rende solubile la lignina”, (1935, página 167).

            Esta concepción, posiblemente justa, hace alusión a un “orgánulo” simbiótico, el cual en realidad se reduce a bacterias dispersas en el núcleo y el citoplasma del zooflagelado.

            Hungate (1938), quien conocía la hipótesis de Pierantoni, intentó sin éxito cultivar las bacterias simbióticas fuera de sus anfitriones, también sostuvo que los zooflagelados son los agentes directos de la fermentación de la glucosa.

            Yamin (1978) observó a Trichomitopsis termitidis en el microscopio electrónico y tuvo éxito en el cultivo axénico. No encontró ninguna bacteria simbiótica en el flagelado. Este hecho es un argumento fuerte contra la hipótesis según la cual las bacterias simbióticas serían los agentes eficientes de la digestión de la madera.

[1] Debido a la ausencia del microscópico electrónico, las bacterias simbióticas (todas de tamaño muy pequeño), pasan prácticamente desapercibidas.

FIG. 203. - Núcleo de una Jaenia annectens lleno de bacterias simbióticas, de las cuales muchas están en proceso de división. AX, axostilo, entre las cortinas de los microtúbulos, abundantes gránulos de glucógeno; BF, bases de los flagelos; BS, bacterias simbióticas; C, cromosoma; N, nucléolo (x 20 000, foto de microscopía electrónica de A. LAVETTE, 1967).

FIG. 203. – Núcleo de una Jaenia annectens lleno de bacterias simbióticas, de las cuales muchas están en proceso de división. AX, axostilo, entre las cortinas de los microtúbulos, abundantes gránulos de glucógeno; BF, bases de los flagelos; BS, bacterias simbióticas; C, cromosoma; N, nucléolo (x 20 000, foto de microscopía electrónica de A. LAVETTE, 1967).

  1. – LA DIGESTIÓN DE LA LIGNINA

            Pierantoni (1935-1937), según nuestros datos, fue el primero en hablar de la solubilización de la lignina contenida en la madera fagocitada por los zooflagelados. Este se trata de un problema importante que ha sido descuidado por los autores americanos, los cuales al parecer piensan que la lignina permanece sin cambios en los flagelados.

            Los análisis comparados de la madera ingerida y los excrementos excretados por la termita muestran que en estos la tasa de lignina se ha elevado y la tasa de celulosa bajó.

            Por ejemplo, Wolcott (1946) encontró en los excrementos de Cryptotermes brevis un 90% de lignina y solo 45% en la madera ingerida. Con otra madera, el 23% en la madera ingerida y 50% en los excrementos.

            Léopold (1952) hizo la misma contatación en Cryptotermes brevis alimentadas con pino de Douglas (Pseudotsuga taxifolia). En los excrementos, la tasa de celulosa pasa de 62% a 10%, el pentosano de 6 a 4, mientras que la tasa de lignina se eleva de 26% a 65%.

            Hungate, quien constató también que la lignina es más elevada en los excrementos que en la madera consumida, concluyó que solo se digiere la celulosa.

            Este razonamiento no debe tomarse en consideración, ya que no toma en cuenta todos los datos del problema. He aquí la prueba.

            Comparar la composición química de la madera con la de los excrementos no puede dar explicaciones de la digestión de la lignina, incluso si los excrementos están hechos por completo de esta sustancia.

            Para saber si una parte de la lignina es digerida, el sentido común exige que el peso y la composición química de la madera consumida por la termita en observación sea conocido con precisión y que el análisis ponderal aporte información acerca de la totalidad de los excrementos.

            Estas condiciones no se cumplieron, las cifras dadas por Hungate y otros zoologistas carecen de valor.

            Por otro lado, Hungate ([1]) y sus sucesores ignoran un hecho vital, es decir, la lisis total de la madera por los zooflagelados. Lavette (1964-1967) y mi persona hemos observado in vivo y sobre preparaciones (microscopio fotónico y electrónico) que los fragmentos de madera fagocitados por los flagelados (Trichonympha, Spirotrichonympha, Pyrsonympha, Caduceia, Trichomonas, Devescovina y otros) no están rodeados de una vacuola como sí lo están los microbios o las partículas orgánicas que fagocita una ameba, sino que permanecen en contacto inmediato con el citoplasma. Los fragmentos de madera se ablandan, se deforman disminuyendo considerablemente de tamaño y finalmente se vuelven esféricos, traslúcidos y amarillentos.

            Estas esférulas desaparecen al cabo de cierto tiempo, expulsadas o totalmente lisadas, no tenemos certeza alguna. Estas observaciones implican, sin discusión posible, que la madera está licuada en su totalidad, es decir, que la celulosa y la lignina están desnaturalizadas ([2]) por el protozoario.

            No se ha observado por parte de los flagelados la expulsión de pedazos de madera parcialmente digeridos. A lo largo de mis observaciones personales, así como las que he realizado con O. Duboscq, A. Hollande, A. Lavette, nunca he visto fragmentos de madera salir del cuerpo de un flagelado. Solo las Joenia, cuando las ninfas se preparan para la muda imaginal, purifican su citoplasma, disminuyen de tamaño y permanecen en el recto del imago, asegurando su pasaje de la ninfa a la reproductora.

            Lavette (1967) puso en evidencia en los flagelados termitícolas algunos derivados de la lignina en presencia de la floroglucina clorhídrica, diciendo que “vainillina da un color rosa franco, mientras que el aldehído y el aldehído protocatéquico dan respectivamente coloraciones rosado pálido y rosado anaranjado”. Según el mismo autor, en los flagelados de Trichonympha agilis y Dinenympha gracilis de Reticulitermes lucifugus, la degradación de la lignina va más allá del estado del aldehído protocatéquico, estado considerado como el último por Seifert (1962), (este aldehído se encontró en el tubo digestivo de las larvas de Cerambycidae y de Anobiidae que digieren la madera).

            Actualmente, nuestro conocimiento directo de la digestión de la lignina se limita a los hechos aquí expuestos.

            Diversos trabajos efectuados a lo largo de los últimos veinte años tienden a establecer que la lignina es digerida en parte por las termitas.

            Leopold (1952), al estudiar comparativamente la digestión de la madera de pino de Douglas (Pseudotsuga taxifolia) por el hongo Caniophora puteana y la termita Cryptotermes brevis, constata que el primero ataca mucho más la lignina, mientras que el segundo solo destruye una pequeña parte y desnaturaliza sobre todo a los glúcidos.

            La digestión de la lignina fue señalada por Becker y Siefert (1962, 1965), concerniendo sus observaciones a Kalotermes flavicollis, Reticulitermes santonensis, Heterotermes indicola y Nasutitermes ephratae. Los tres primeros están asociados a los zooflagelados, mientras que el cuarto no lo está.

            Los biólogos alemanes (1962) utilizan la técnica siguiente: la madera que sirve de muestra es tratada durante 2 horas por el ácido sulfúrico a 72% a la temperatura del laboratorio, luego durante 4 horas al calor en el mismo ácido diluido. El residuo, considerado como hecho de lignina, se pesa. Por desvíos bastante complicados, Becker y Seifert reportan las cifras obtenidas con las que arroja el análisis de los excrementos y deducen que una parte de la lignina no se vuelve a encontrar ahí. La siguiente tabla resume sus resultados.

[1] A lo largo de su exposición, HUNGATE (1938) no hace ninguna distinción entre los excrementos y el alimento proctodeal, el cual nombra como pellet feeding. Esta resulta una imprecisión grave tanto en el texto como en el estudio en general.

[2] En un ambiente muy ácido, la lignina se disuelve sin cambiar de composición (¿?).

fig203b

En total, Seifert (1962) encuentra que la cantidad de lignina también disminuye, de 3% en la haya y de 2,9% en el pino.

            Según Seifert y Becker, la madera después de la digestión ha perdido de 2% a 36% de la lignina en K. flavicollis, 14% a 40% en H. indicola, 70% a 83% en R. santonensis y 42% a 46% en N. ephratae.

            La pérdida en lignina que existe también en Nasutiterme ephratae, así como la digestión de esta sustancia no puede ser más que obra del intestino mismo o de las bacterias de las panzas rectales.

            Butler y Buckerfield (1979) resaltaron que una parte de la lignina pudo ser lisada sin sufrir una descomposición al momento de su tránsito intestinal debido a la acidez de algunos segmentos intestinales, y que esta fracción no figura en los balances establecidos por Becker y Seifert.

            French y Bland (1975), para estudiar la salida de la lignina en el intestino de las termitas, usaron otra técnica. Estos investigadores midieron la radioactividad de los “armazones” de Nasutitermes exitiosis y de Coptotermes lacteus que comieron madera de Eucalyptus maculata impregnada de ácido [3-14C] cinámico. Aseguran que este ácido marcado está incorporado solo por la lignina (y no por las proteínas) y que, incluso si una pequeña fracción está incorporada por otras sustancias, la extracción por etanol las eliminaría.

            Los órganos de la termita no muestran radioactividad más que a las 85 horas después de la ingestión del producto marcado. La degradación total de la lignina exige un tiempo promedio de 90 horas.

            Esta técnica, que busca probar que la lignina marcado fue metabolizada porque los órganos de la periferia del cuerpo se volvieron radioactivos, no es totalmente convincente, ya que no posee la certeza de que solo la lignina puede fijar al ácido cinámico marcado.

            Butler y Buckerfield (1979) aportaron una contribución original a la solución del difícil problema de la digestión de la lignina.

            Alimentaron a sus termitas, Nasutitermes exitiosis, con madera impregnada de una lignina sintetizada a partir de monómeros marcados con 14C. La síntesis se obtiene mediante enzimas polimerizantes que actúan sobre los alcoholes de coniferil marcados con 14C ya sea en el grupo metoxilo (C. 2) o en el anillo aromático. Los polímeros realizados de esta manera serían comparables, o indénticos, a la lignina de las coníferas. Se marca la lignina natural del maiz con 14C con el medio que se detalla a continuación: se inyecta, en el maíz en proceso de crecimiento, el ácido ferúlico marcado que participa en la elaboración de la lignina.

            Se coloca a las termitas en un frasco que atraviesa una corriente de aire ([1]), arrastra el CO2 producido y detiene por burbujeo el agua que contiene una sustancia y que se combina en 14CO2.

            Los análisis, después de una alimentación con la lignina marcada, se extendieron por un periodo de 6 a 69 días, informaron que 14C está presente en el CO2 expulsado por las termitas y también en los tejidos de estas. Lo cual demuestra la digestión de la lignina y la utilización de metabolitos emitidos en su degradación.

            Butler y Buckerfield resaltaron que los bioquímicos que habían estudiado la degradación de la lignina (suelo, hongos, bacterias) consideran que siempre opera en un entorno aerobio y encontraron una confirmación en un estudio de Eutick y sus colaboradores (1976), según el cual el medio intestinal de Nasutitermes exitious y de Coptotermes lacteus sería aerobio. Nos limitamos a recordar: en primer lugar, los zooflagelados son estrictamente anaerobios y, en segundo lugar, la fermentación de la celulosa y de la lignina en el rumen de los rumiantes se hace en un medio anaerobio.

            La gran laguna en nuestros conocimientos es la ignorancia según la cual nosotros somos instrumentos químicos que metabolizan la lignina en las termitas ([2]).

BIBLlOGRAFÍA

ANDREWS (B. J.), 1930. – Method and rate of protozoan refaunation in the Termite Termopsis  angusficollis Hagen. Univ. California Publo Zool., 33, 449-470.

ARCHETTI (1.) et GHIDINI (G. M.), 1941. – Studie sulle Termiti. 8°. Le spiroquette delle termiti italiane. Rev. biol. colon., 4, 55-62.

BALDACCI (E.), 1941. – Studi sulle termiti italiane. 9°. Sehizomieeti o Protozoi cellulolitici   nell’intestino delle termiti. Rivis. biol. colon., 4, 27-44,55-62, 157-159 et 5, 19-40.

BALDACCI (E.) et YERO, A (O.), 1940. – Sulla presenza di schizomiceti eellulosotiei nell’intestino de ReTiculiTermes lucilugus e Calotermes flavicollis. Soco italo biol.             sper. bol., 15, 592-593.

BASHOR (S. L.), 1965. – Studies on the cu/tivatioll 01 hind-gut flagellates 01 Zootermopsis   angustieollis. Master’s Thesis, Graduate Seool, State Univ. N. Y. at Bulfalo (d’apres             HONIGBERG, 1970).

BECKER (G.) et SEIFERT (K.), 1962. – Ueber die chemische Zusammensetzung des est- und Galeriematerials von Termiten. lnsectes sociaux, 9, 273-289.

BECKWITH (T. D.) et RosE (E. J.), 1929. – Cellulase digestion by organismus from the termite  gul. Proc. Soco exp. Bio. Med. , 27, 4-6.

BREADY (J. K.) et FRIEDMAN (S.), 1963. – Oxygen poisoning of the termite   Reticulitermes flavipes (Kollar) and protection by carbone dioxyde. J. Insect. Physiol. , 9, 337-347.

BREADY (J. K.) et FRIEDMAN (S.), 1963 a. – The nutrional requirements of termite in  axenic cultures. 11. Studies on the elfectiveness of antibiotics in the sterilization of             workers of Reticulirermes flavipes. Ann. EIll. Soco Amer., 56, 706-708. BREZ, AK    (J.        A.), 1975. – Symbiotic relationships between termites and their intestinal             microbiota.       In Symbiosis (Soe. exp. Biol. Symposium series no. 29) (Ed. by lENNI             GS (D. M.) et LEE       D. L. . Cambridge Univ. Press, Cambridge.

BREZNAK (J. A.) et PANKRATZ (H. S.), 1977. – 1n siru morphology of the gut microbiota of  wood-eating termites. App. environ. Microbiol., 33, 406-426.

BRUNELLl (G .). 1905. – Sulla distruzione degli ooeiti nelle regine dei Termitidi infette da Protozoi. Atli R. Accad. Lincei, Rendic., 14, 718-721.

BRYK (F.), 1929. – Termiten und egerleben. Vd/kerkunde, 5, 150-163.

BUGNION (E.), 1910. – Les Termites de Ceylan avee quelques indications sur la distribution géographique de ces Insectes. Le Globe, Geneve, 52, 1-36.

BUSCALIONI (L.) et COMES (S.), 1910. – La digestione delle membrane vegetali per opera dei Flagellati contenuti nell’ intestino dei Termitidi e il problema della symbiosi. A tli Accad. Gioeniva Sci., nat’o in Carania., ser. 5, 3, 1-16.

BUTLER (J. H. A.) et BUCKERFlELD (J. C.), 1979. – Digestion of lignin by Termites. Soil biol.   bioc. lem., 11, 507-513.

CLEVELAND (L. R.), 1923. – Symbiosis between Termites and their intestinal Protozoa. Proc. nar. Acad. Sci., 9, 424-428.

CLEVELAND (L. R.), 1924. – The physiologieal and symbiotic relationships between the intestinal Protozoa of Termites and their host, with special reference to Reticulitermes flavipes Kollar. Biol. Bul., 46, 177-225.

CLEVELAND (L. R.), 1925 a. – The ability of Termites to live perhaps indefinitely on a diet of pure cellulose. Biol. Bul., 48, 289-293.

CLEVELAND (L. R.), 1925 b. – The feeding habit of Termite castes and its relation to their  intestinal Flagellates. Bil. Bul., 48, 295-306.

CLEVELAND (L. R.), 1925 C. – The effects of oxygenation and starvation on the symbiosis  between the Termite, Termopsis, and its intestinal Flagellates. Biol. Bul., 48, 309-326.

CLEVELAND (L. R.), 1925 d. – Toxicity of oxygen for Protozoa in vivo and in viiro:   animals defaunated without injury. Biol. Bul., 48, 455-468.

CLEVELAND (L. R.), 1928. – Further observations and experiments on the symbiosis  between Termites and their intestinal Flagellates. Biol. Bull., 54, 231-237.

CLEVELAND (L. R.), 1949. – Hormone-induced sexual cycies of Flagellates. 1. Gamogenesis, fertilization, and meiosis in Trichonympha, J. Morphol., 85, 197-296.

CLEVELAND (L. R.), 1960. – Effects of insect hormones on the Protozoa of Cryptocercus and Termites. In: STAUBER (L. A.), ed., influence on parasite physiology, Rutgers Univ.   Press, New Brunswick, New Jersey, p. 5-10.

CLEVELAND (L. R.), 1965. – Fertilization in Pseudotrichonympha. Arch. Protistenk., 108, 6-7.

CLEVELAND (L. R.), 1965. – Fertilization in Trichonympha from Termites. Arch.Protistenk.,      108, 1-5.

CLEVELAND (L. R.), HALL (S. R.), SANDERS (E. P.) et COLLlER (J.), 1939. – The             wood-   feeding roach Cryptocercus, its Protozoa, and the symbiosis between  Protozoa and roach.      Mem. amo Acad. Arts and Sci., 17, 187-342.

COOK (S. F.), 1943. – Nonsymbiotic utilization of carbohydrates by the Termites  Zootermopsis angusticollis. Physio. zoolgy, 16, 123-128.

COOK (S. F.) et SCOTT (K. G.), 1933. – The nutritional requirements of Zootermopsis  angusticollis. J. cel/. comp. Physiol., 4, 95-110.

COOK (S. F.) et SMITH (R. E.), 1942. – Metabolic relations in the termite Protozoasymbiosis: temperature effects. J. cell. comp. Physiol., 19, 211-219.

DICKMAN (A.), 1931. – Studies on the intestinal flora of Termites with reference to their ability to digest cellulose. Bio/. Bul/., 61, 85-92.

DROPKIN (Y. H.), 1941. – Host specificity relations oftermite protozoa. Ec%gy, 22, 200-  202.

DROPKIN (Y. H.), 1944. – The ec%gy oftermite gut. Univ. Chicago (thesis), Library  Congress,         33 p.

DROPKIN (Y. H.), 1946. – The use of mixed colonies ofTermites in the study ofhost-symbiont  relations. JOUfll. parasitology, 32, 247-25l.

DUBOSCQ (O.) et GRASSÉ (P. P.), 1926. – Les Schizophytes de Devescovina hil/i n. sp. C. R.  Soco bio/., Paris, 94, 33-35.

ERGENE (S.), 1949. – Spielen die Darmbakterien von Ca/otermes flavicol/is bei der Assimi- lation   der atmosphaerischen Stickstoff eine Rolle ? Istanbu/ Univ. Rev. Fac. Sci., ser. B, 14, 49-       70.

ESENTHER (G. B.), ALLE (T. C.), CASIDA (J. E.) et SHENEFELT (R. D.), 1961. – Termite   attractant from fungus-infected wood. Science, 134, 50.

EUTICK (M. L.), 1978. – Dependence of the higher ter mi te, Nasutitermes exitiosus and the lower  termite, Coptotermes lacteus on their gut flora. J. Insect physio/., 24, 363-368.

EUTlCK (M. L.), O ‘BRIEN (R. W.) et SLAYTOR (M.), 1976. – Aerobic state of gut of  Nasutitermes exitiosus and Coptotermes /acteus, high and low caste termites. J.             lnsect physio/. 22, 1377-1380.

EUTICK (M. L.), O ‘BRIEN (R.) et SLAYTOR (M.), 1978 a. – Bacteria from the gut of  australian Termites. App/. environ. Microbio/., 35, 823-828.

EUTlCK (M. L.), YEIVERS (P.), O’BRIEN (R. W.) et SLAYTOR (M.), 1978 b. –  Dependence of the higher termite, Nasutitermes exitiosus and the lower termite, Coptotermes /acteus on their gut flora. J. Insecl physio/., 24, 363-368.

FRENCH (J. R. J.), 1975. – The role of termite hindgut bacteria in wood decomposition. Material u. Organismen, 10, 1-13.

FRENCH (J. R. J.) et BLAND (D. E.), 1975. – Lignin degradation in the termites   Coptotennes lacteus and Nasutitermes exitiosus. Material U. Organismen, 10, 281-            288.

FRENZEL (J.), 1885. – Leidyonel/a cordubensis nov. gen., n. sp. Eine neue Trichonymphide. Arch.  of mikros. Anat., 38, 301-316.

GHIDINI (G. M.), 1940. – Ricerche sulla attivita cellulosolitica della flora et faunaintestinale di  Reticulitermes /ucifugus. Bol/. SOCo Ital. bio/. sper., 15, 220-221.

GHIDINI (G. M.), 1941. – A proposito di alcuni recenti reche,che sulle cellulosolitici nell’ intes- tino delle Termiti. Bol/. Zoo/., 13, 103-113.

GHIDINI (G. M.) et ARCHETTI (l.), 1939. – Studie sulle termiti italiane. 2°. Le spirochete  presenti in Reticulitermes lucifugus Rossi. Riv. bio/. c%n., 2, 125-140.

GILMOUR (D.), 1940. – The anaerobic gaseous metabolism of the termite, Zootermopsis nevadensis Hag. J. cel/. comp. Physio/., 15, 331-342.

GOETSCH (W.), 1946. – Darm-Symbionten als Eiweissquelle und Vitaminen spender. Oester. Zoo/. Zeitsch., 1, 49-57.

GRASSÉ (P. P.). 1926 a. – Sur la nature des cotes cuticulaires des PO/Ylllaslix et du Lopho- 1II0nas sIria/a. C. R. Soc. Bio/., Paris, 1012-1014.

GRASSÉ (P. P.), 1926 b. – Contribution a I ‘étude des Flagellés parasites. Arch. Zoo/. exp. el géné.,   65, 345-602.

GRASSÉ (P.-P.), 1938. – La veture schizophytique des Flagellés termiticoles ( Parajoel/ia,Cadllceia et Pselldodel’escoveira ). BIIII. Soc. Zool. France, 63, 110-1 22.

GRASSÉ (P.-P.), 1952. – Zooflagellés symbiotes des Termites. In Trailé de Zo% gie, tome 1, fase.   1, p. 704-775, p. 789-824, p. 836-958.

GRASSÉ (P.-P.) et 1 OIROT (CH.), 1945. – La transmission des Flagellés symbiotes et les aliments des Termites. BIIII. bio/. Fr. el Be/g., 74, 273-290.

GRASSI (B.), 1885. – Intorno ad alcuni Protozoi parassiti delle Termiti. Alli Accad. Cioel/ia Sci.nal. in Ca/ania, ser. 3, 18, 235-240.

GRASSI (8.), 1917. – Flagellati viventi nei Termiti. Mem. R. Accad. Lil/cei, ser. 5. 12, 331- 394.

GRASSI (8.) et FOÁ (A.), 191 1. – Interno ai Protozoi dei Termiti. I Ola preliminare. Rel/d. R.  Accad. Lincei, Sci. Fis. Math. atur., ser. 5, 20, 725-741.

GRASSI (B.) et SAl OlAS (A.), 1893-1894. – Costituzione e sviluppo della societa dei  Termitidi. Osservazione sui loro costumi con un’appendice sui Protozoi parassiti dei Termitidi e sulla     famiglia delle Embidine. Alli Accad. Cioenia Sci. nal. in Ca/al1ia, 6 et 7, ser. 4, 1-1 50.

GUTlERREZ (J.), 1956. – The metabolism of cellulose-digesting symbiotic Flagellates of the genus  TrichonYll1pha from the Termite ZOOlerll1opsis. J. Prolozoo., 3, 39-42.

HENDERSO. (J. C,), 194 l. – Studies of so me amoebae from a termite of the genus  Cllbilerllles. Univ. Cali! Pub/i. Zool., 43, 357-378. Ho

IGBERG (B. L), 1970. – Protozoa associated with Termites and their role in digestion. In: KRISHNA (K.) and WEESNER (F. M.), ed., Bi%gy 01 Ter/I/iles, Acad. Press, . Y., London, 1-36.

HUNGATE (R. E.), 1936. – Studies on the nutrition of Zoolermopsis. 1. The role ofbacteria and molds in cellulose decomposition. Zel1lra/b/. Bakler .. ser. 11 , 94,       240-249.

HUNGATE (R. E.), 1938 a. – Studies on the nutrition of Zoolermopsis. 11. The relative   importance  of the termite and the Protozoa in “‘ood digestion. Ec%gy, 19, 1-25.

HUNGATE (R. E.). 1938 b. – Sorne products of the cellulose dissimilation by the termite  Protozoa. Anal. record, Philadelphia, 72, suppl., 53.

HUNGATE (R. E.), 1939. – Experiments on the nutrition of Zoolermopsis. Il!. The anaerobic  carbohydrate dissimilation by th_ intestinal Protozoa. Ec%gy, 20. 230- 245.

HUNGATE (R. E.), 1940. – itrogen content of sound and decayed coniferolls woods and its   relation 10 loss in \Veight during decay. Bol. Caz., 102, 467-489.

HUNGATE (R. E.), 1941 . – Experiments on the nitrogen economy of Termites. A 1/1/. El//.Soco Alller., 34, 467-499.

HUNGATE (R. E.), 1943. – Quantitative analyses on the cellulose fermentation by termite  Protozoa. Anl/. Enl. Soco Amer., 36, 730-739.

HUNGATE (R. E.), 1943 b. – Termites. In CAMPBELL and MOULTON, p. 56-58.

HUNGATE (R. E.), 1944. – Termite growth and nitrogen utilization in laboratory cultures.  Proc. al/d tral/s. Texas A cad. SCi., 27, 91-98.

HUNGATE (R. E.), 1946 a. – Studies on cellulose fermentation. 11. An anerobic celllllose-decomposing Actinomycete, Microll1onospora propionici. J. Bacl., 51, 51-56.

HUNGATE (R. E.), 1946 b. – The symbiotic utilization of cellulose. Journ. Elis ([Milchell Sci. Soc.,   62, 9-24.

HUNGATE (R. E.), 1955. – Mutalistic intestinal Protozoa. In Biochelllislry and physiology 01  ProlOzoa, 2, 159-199.

JUCCI (C,), 1924. – Su la differenziazione de le caste ne la societa dei Termitidi. 1. [ neotenici  (Reali veri e neotenici. L’escrezione nei reali neotenici. La fisiologia de la   biologia). Alli reate Accad. I/az. Lil/cei, ser. 5 a, 14, 1-235.

KATZIN (L.) et KIRBY (H.), 1939. – The relative weights of Termites and their Protozoa. J. 01  paras., 25, 444-445.

KET (W. S.), 1885. – The lnfusorial Parasites of the Tasmanian white ant. Papers and proc. Roy. Soc. Tasmania for 1884, 270-273.

KIRBY (H.), 1941. – Devescovinid Flagellates of Termites. 1. The genus Devescovina.  Univ.   California Publico Zoology, 45, 1-92.

KOCH (A.), 1938. – Die Bakterien Symbiose der Termiten. Zool. Anz., suppl. 40, 81-90.

KRASILNIKOV (N. A.) et SATDYKOV (S. 1.), 1970. – Bacteria of termite intestine. Microbiology (U RSS), 39, 562-564.

LAVETTE (A.), 1964. – La digestion du bois par les Flagellés symbiotiques des Termites :  cellulose et lignine. C. R. Acad. Sei. , Paris, 258, 2211 -2213.

LAVETTE (A.), 1967. – Recherches sur les constituants cytoplasmiques des Flagellés termi-ticoles et sur la digestion du bois. Anll. Sei. nat., Zoo. bio. ani., 12e sér., 9,     457-527.

LAVETTE (A.), 1969. – Les Bactéries symbiotiques des Flagellés termiticoles. C. R. A   cad. Sei., Paris, 268, 1414-1416.

LEIDY (J.), 1877. – On intestinal parasites of Termes f/a vipes. Proe. Aead. Nat. Sei., Philadelphia, 146-149.

LEIDY (J.), 1881. – The parasites of Termites. J. A cad. Nat. Sei., Philadelphia, ser. 2, 8,  425-447.

LEACH (J. G.) et GRA OWSKY (A. A.), 1938. – Nitrogen in the nutrition ofTermites.  Seienee. 87, 66-67.

LEE (K. E.) et BUTLER (J. H. A.), 1977. – Termites, soil organic matter decomposition and  nutrient cycIing. Eeo/. 8u//., Stockholm, 25, 544-548.

LEOPOLD (B.), 1952. – Studies on Lignin. XIV. The composition of Douglas fir wood digested by  the West lndian Termite ( Cryptotermes brevis). Svenk. Papperstidll.,   55, 784-786.

LESPES (C.), 1856. – Recherches sur I’organisation et les mceurs du Termite 1ucifuge.   Ann.Sei. Nat., Zoo\., 4< sér., 5, 227-282.

LIGHT (S. F.) et SANFORD (M. F.), 1927. – Are the protozoan faunae of Termites specific? Proe. Soe. Expt. Bio. Med., 25, 95-96.

LIGHT (S. f.) et SANFORD (M. T.), 1928. – Experimental transformation of Termites. Univ.   California Pub/o Zoo/., 31, 269-274. Lu D (E. E.), 1930. – The effect of diet upon the intestinal fauna of Termopsis. Ulliv. Ca/if. Pub/o Zoo/., 36, 81 -96.

McEWEN (S. E.), SLAYTOR (M.) et O’BRIEN (R. W.), 1980. – Cellobiase activity in three species of australian Termites. /nsect biochem., 10, 563-567.

MANNESMANN (R.), 1969. – Vergleichende Untersuchungen ueber den Einfluss der Temperature auf die Darm-Symbioten von Termiten und ueber die regulatorischen Mechanismen   bei der Symbiose. Part. 1. Zeits. ·angelV. Zoo/., 56, 385-440.

MANNESMANN (R.), 1972. – A comparison between cellulytic bacteria of the termites  Coptotermes forl/losanus and Reticu/itermes virginieus. IlIt. Biodeterior. Bu//., 8, 104-111.

MANSOUR (K.) et MA souR-BEK (J. J.), 1934. – The digestion of wood by lnsects and the supposed role of microorganisms. Bio/. Rev., Cambridge, 9, 363-382.

MARTIN (J. D.) et MUNDT (J. O.), 1972. – Enterococci in Insects. App/. Microbio/., 24,  575-580.

MAULDIN (J. K.), 1977. – Cellulose catabolism and lipid synthesis by normally and abnormally faunated termite, ReTieu/itermes f/a vipes. InseeT. bioehel1l. , 7, 27-3 1.

MAULDIN (J. K.), SMYTHE (R. Y.) et BAXTER (e. e.), 1972. – Cellulose catabolism and   lipid synthesis by the subterranean termite Coptotermesforl/losanus. Insecto  biochell1.,   2, 209-217.

Mo TALENTI (G.), 1927. – Sull ‘allevamento di Termiti senza i Protozoi dell ‘ampolla cecale. Atti R. Aeead. Lineei, ser. 6, 6, 529-532.

Mo TALENTI (G.), 1932. – Gli enzimi digerenti e I’assorbimento delle sostauze solubilenell’intestino delle Termiti. Are. zool. Ital., 16, 859-864.

MOORE (8. P.), 1969. – Biochemical studies in Termites. In: KRISHNA (K.) et WEESNER (f. M.),    ed., Bi%gy of Termites, Acad. Press. N. Y., p. 407-432.

UTTIG (W. L.), 1956. – Reciprocal Protozoan transfaunations between the Roach, Crypto tercus, and the termite, Zootermopsis. Bio/. Bu//., 110, 83-90.

OSHIMA (M.), 1919. – formosan Termites and methods of preventing their damage. Phi/ip. J. Sei.,   Manille, 15, 319-383.

PIERANTONI (U.), 1935 a. – La simbiosi fisiologico nei Termitidi xilofagi e nei loro flagellati  intestinali. Arch. zoo. italiano, 22, 135-1 73.

PIERA TONI (U.), 1935 b. – Simbiosis e digestione della cellulosa nei Termidi e nei Mammiferi . Bol/. Soco 1ra/. Bio/. sper., 10, 994-996.

PIERANTO I (U.), 1937. – La simbiosi fisiologica nei Termitidi xilofagi e nei loro Flagellati intestinali. JI. Defaunazione per digiurno. Arch. zool. italiano, 24, 193- 207.

POCHO (J.), BARJAC (H. DE) et ROCHE (A.), 1959. – Recherches sur la digestion de la cellu- lose chez le Termite Sphaerotermes sphaerorhorax. Ann. 1nsr. Pasrellr, 96,352-355.

RANDALL (M.) et DOODY (T. C.), 1934. – H ydrogen-ion concentrati on in the termite   intes- tine. In : K OFOID (e. A.), ed., Termites and Termite cotllro/, 2e éd .. U niv. Press Berkeley, California, p. 99-104.

RETIEF (L. W.) et HEWITI (P. H .), 1973. – Digesti ve carbohydrases of the harvesler lermite  Hodorermes mossambiclIs : a -glucosidases. J. /nsecr Physio/., 19, 105-11 3.

SCHULTZ (J. E.) and BREZNAK (J. A.), 1978. – Heterotrophic bacteria presenr in hindguts of  wood-eating termites (ReticlI/iterll1es flavipes (Kollar)). App/ied alld   ellvirol1menla/ Microbi%gy, 35, 930-936.

SEBALD (M.) et PRÉVOT (A. R.), 1962. – Étude d ‘une no uvelle espéce anaérobie slricte  Micro- monospora acetoformici isolée de 1 ‘intestin poslérieur de Reticulitermes  lucifugus var. santonensis. Al1n. 1nst. Pastellr, 102, 199-214.

SEIFERT (K.), 1962. – Die chemische Yeranderung der Holzzelwand-komponenten unter dem Einfluss tierischer und pflanzlicher Schadlinge. 4. Milteilung: Die Yerdauung   von  Kiefern- und Rotbuchenholz durch die Termite Ka/otermes flavicol/is Fabr.             Ho/zforschung, 16, 161-1 68.

SEIFERT (K .) und BECKER (G.), 1965. – Die chemische Abbau von Laub- und  Nadelholzarten durch verschiedene Termiten. Ho/zforschllng, 19, 105-111.

SPECK (U.), BECKER (G.) et LENz (M.), 1971. – Ernahrungsphysiologische   Untersuchungen an Termiten nach selektiver medikamentbser A usschaltung der  Darmsymbioten. Z eits. angelV. Z oo/., 58, 475-491.

SMYTHE (R. Y.), 1972. – Feeding and survi val at constant temperatures by normally and   abnormally faunated Reticulitermes virginicIIs (Isoptera: Rhinodermitidae). Ann.  EtIl. Soco Amer., 65, 756-757”.

TETRAULT (P. A.) et WE IS (W. l.), 1937. – Cellulose decomposition by a bacterial culture from the intestinal tract of termites. JOllrn. bacrer., 33, 95.

THAYER (D. W.), 1976. – FacuItative wood-digesting bacteri a from the hindgut of the lermite Reticlllitermes hespen/s. J. gen. J\1icrobio/., 95, 287-296.

TRAGER (W.), 1932. – A cellulase from the symbiotic intestinal fl agellates of lermiles and the roach, CryptocerclIs puncrll/atus. Biochem. JOIII’l1., 26, 1762-1 77 \.

TRAGER (W.), 1934. – The cultivation of a cellulose-digesting flagellate, Tricholl1onas  rermo- psidis, and of certain other termite protozoa. Bio/. Bl/I/., 66, 182-1 90.

YEIVERS (P. e.), O ‘BRIEN (R. W.) et SLAYTOR (M.), 1980. – The redox stale of the gut of  Termites. J. 1nsect physio/., 26, 75-77.

YERONA (E.) et BALDACCI (O.), 1939. – ]solamenro di schizomiceti cellulolilici (Cytophaga)  attinomiceti (Actinomyces) eumiceti dall’intestino delle termiti, e ricerche sulla  atlivita cellulositica degli. Arri Isr. boto ecc. Pavia, 4, 11 . Voir aussi    Mycoparh% gia, 2,   130-1 37.

YISINTIN (B.), 1944. – Studi sulle termiti. 7°. Richerche sulla digeslione in Ca/oterll1es  flavi- col/is. R end. c. 1st. Sanit. Pubb. Roma, 4, 31-44.

VISENTI N (B.), 1947. – L ‘amido come faltare alimentare del Calotermes fla vicol/is. Rend.C. 1st.    sanit. publ. Roma, 10, 290-300.

WOOD (T. M.) et McCRAE (S. l.), 1975. – Cellulase complex of Trichoderll/a kroningii. In BAILEY (M.), ENARI (T. M.) and LINKO (M.), eds. , Symposium on enzymatic hydrolysis of cellulose.

SITRA, Helsinski. y AMAOKA (1.) et NAGATA (Y.), 1975. – Cellulase digestion system in the Termite, Rericu- ¡itermes sperallls (K olbe). I. Producing sites and  physiological  significance of two kinds of cellulase in the worker. Z oo/. Mag., 84, 23-29.

YAMIN (M. A.), 1978. – Axenic cultivation of the cellulolytic flagellate TrichomilOpsis lermo- psidis (Cleve.) from the Termite Z ootermopsis. Journ. protozoo/., 25,   535-538.

YAMIN (M. A.), 1979. – Flagellata with lower Termites. Sociobiology, 4, 1-120.

YAMIN (M. A.) et TRAGER (W.), 1979. – Cellulolytic activity of an axenically-cultivated termite ftagellate Trichomiropsis rermopsidis. J. gen. Microbiology, 113, 417-420.

YOKOE (Y.), 1964. – Cellulase activity in the Termite Leucorerllles speratus with new evidence in support of a cellulase produced by the Termite itself. Sci. Papers ColI. gell.  Educ. VIIi\’. Tokyo, 14. 1 15-120.

[1] En el recipiente que contenía la muestra experimental de sus Nasutitermes, BUTLER y BUCKERFIELD hicieron pasar una corriente de aire continuo. Hace poco, puse a Kalotermes y a Reticulitermes en condiciones muy similares. Todos mis animales murieron al cabo de dos o tres semanas. Las termitas crean en sus nidos un microclima donde el aire está confinado y las corrientes de aire perturban mucho su comportamiento.

[2] En un estudio sobre las relaciones que existen entre el estado de las camas de hojas y los restos orgánicos y Nasutitermes exitiosus en Australia meridional, LEE y BUTLER (1977) mencionarion que hicieron consumir a estas termitas madera de eucalipto impregnada de alcohol etílico teniendo en disolución dos variedades de ligninas marcadas a 14C. Estas termitas rechazaron el marcado con 14CO2, lo que prueba que metabolizaron las ligninas y por consecuencia demetilatisaron y depolimerisaron estas sustancias.



Volver al INDICE de Termitologia Tomo I

Deja un comentario