TERMITOLOGIA I – CAPÍTULO XII LA DIGESTIÓN DE LA MADERA POR LAS MACROTERMITINAE, O TERMITAS DE LOS HONGOS

TERMITOLOGIA I – CAPÍTULO XII   LA DIGESTIÓN DE LA MADERA POR LAS MACROTERMITINAE,  O TERMITAS DE LOS HONGOS

ANTECEDENTES

            La primera mención de construcciones fúngicas de las Macrotermitinae se encuentra en el estudio de J. G. Koenig, natural de Livonia, publicado en 1779 en el Boletín de la sociedad de naturalistas (Naturfreunde) de Berlín. Este trabajo concierne a una termita, mal llamada por Koenig como Termes fatale. Este binomio designa, según Emerson (1925), una Termes verdadera Termes fatalis que habita en la antigua Guayana Holandesa (Surinam). La termita observada por Koenig vive en India, en las proximidades de la villa de Tanschaur. Al parecer, según la descripción del nido, que se trata de una Odontotermes. Koenig nota la ausencia de depósitos con provisiones, pero habla de tipos de esponjas (mucor stipulatus capsulis globosis decompositis niveis) que posiblemente servían de alimento para los más jóvenes.

            Dos años más tarde, Smeathman (1781) publicó un estudio relativamente preciso del nido de Bellicositermes (Termes) bellicosus ([1]) y de sus habitantes, observado en Sierra-Leona. Describe de forma exacta lo que nombra guarderías y las interpreta como tales. Estas guarderías corresponden exactamente a lo que se llama hoy en día jardines o ruedas de hongos (fig. 204). El texto del viajero inglés se citará: “Las guarderías o cámaras destinadas a los nidos de jóvenes Termes se encuentran dispersas en un molde formado por glóbulos blancas de un tamaño cercano al de la cabeza de un alfiler. Al principio pensamos que eran huevos, pero al examinarlos con un microscopio, vimos que eran pequeños hongos muy similares a aquellos que usamos en nuestra cocina. Tienen una apariencia muy blanca en su totalidad y, si se les rompe, se dividen en una infinidad de parcelas brillantes de forma un poco ovalada y sólida. Observé también una especie de moho que me pareció pequeños hongos”.

[1] Nombrado durante mucho tiempo por error como Bellicositermes natalensis. B. natalensis es una especie de África del Sur.

FIG. 204. - Bellicositermes (Macrotermes) bellicosus, según SMETHMAN, 1781. 1, una guardería; 2, pequeña guardería con huevos, las termitas, los hongos y el moho, al momento en el que se le retira del nido; 3, los hongos vistos a través de una lentilla (traducción de CYRILLE RIGAUD, 1786). La representación más antigua de ruedas con hongos.

FIG. 204. – Bellicositermes (Macrotermes) bellicosus, según SMETHMAN, 1781. 1, una guardería; 2, pequeña guardería con huevos, las termitas, los hongos y el moho, al momento en el que se le retira del nido; 3, los hongos vistos a través de una lentilla (traducción de CYRILLE RIGAUD, 1786). La representación más antigua de ruedas con hongos.

Y en la parte inferior del ejemplar de la traducción en francés, se lee lo siguiente: “M. Koenig, quien observó a estos hongos en las Indias orientales, pensó que estaban destinados a la alimentación de las jóvenes termitas: lo cual podría llevar a creer que estos insectos poseen un medio propio para determinar el crecimiento en ese entorno”.

            Debido a que Smeathman reconoció la naturaleza fúngica de los filamentos y micotetos desde el siglo XVIII, se planteó el problema del “cultivo” de hongos por parte de las termitas.

            Kirby y Hagen (1815) retomaron por su cuenta las observaciones de Smeathman e interpretaron las ruedas como guarderías hechas de excrementos y cubiertas de moho. Para Hagen (1855), es muy probable de que se compongan de materiales vegetales.

            En 1849, T. S. Savage, un misionero, confirma las observaciones de Smeathman acerca de Bellicositermes bellicosus. Asimismo, señala la existencia de cámaras de incubación que contienen una materia que, seca, es amarilla y granulienta. Esta materia está llena de caminos o de células que se encuentran en los huevos y en los jóvenes en diferentes estadíos de desarrollo. El hongo que crece en las guarderías sería un Trichia. Asimismo, encontró los grupos de briznas de paja observadas por Smeathman.

            El estudio de los hongos de las ruedas había sido iniciado dos años antes por el reverendo Berkeley (1847), quien había recibido de Ceilán un agárico que crece en los termiteros y donde los pies se hundían a más de un metro en el nido. Le dio por nombre Lentinus cartilagineus. Berkeley y algunos botánicos describieron diversos hongos en los termiteros y los atribuían erróneamente a los géneros Lepiota y Armillaria que ya era conocido (para el detalle histórico de la parte botánico recomendamos el estudio de R. Heim, 1941).

            Gibbon (1874) hizo conocer la existencia de grandes hongos que se originan en las ruedas construidas por las termitas.

            Holtermann (1898) estudió un agárico al que llamó Pluteus rajap que crecía sobre las ruedas de una termita indeterminada y ¡convertía la rueda en el esclerocios del hongo! Encontró este agárico en los nidos de termitas de Ceilán, de Singapur, de Java y Borneo. Luego, publicó un año después un estudio mediocre sobre su Pluteus, en el cual no encontramos nada digno de reportarse. Hemmings y Nyman (1899) causaron una gran confusión en la nomenclatura de los hongos que crecen en los termiteros al darles muchos nombres a una misma especie.

            Tragardh (1904) estudió las ruedas de Odontotermes vulgaris (determinación dudosa). Este investigador da una buena descripción de los micotetos y algunas reseñas acerca del micelio y la producción de conidios.

            Desde 1875, Berkeley y Broome habían señalado que, sobre las ruedas de una termita de Ceilán, retirados del nido, crecían los aparatos fructíferos de ascomicetos del género Xylaria, los cuales fueron revisados por Penzig y Saccardo (1897) y Doeflein (1905).

            A Petch (1906 a 1913) le debemos la primera contribución precisa acerca de los hongos de los termiteros. Dio una descripción exacta de los micotetos, conidios y clasificó en los géneros Pluteus y Volvaria los hongos que estudió. No dejó de lado los Xylaria, donde precisó las condiciones en las cuales se producen sus aparatos esporógenos. Asimismo, en un trabajo en conjunto, Petch (1913) resume nuestros conocimientos acerca de los hongos de los termiteros. La cita que extrajimos nos muestra que aún estaba incompleto y era impreciso: “Todos los micólogos que estudiaron este sujeto tuvieron por objetivo establecer una relación entre el hongo con conidios (Aegerita Duthiei) y uno de los otros hongos de los termiteros, pero hasta ahora todos estos ensayos no han tenido éxito. Sobre esta relación los hongos de las termitas no difieren de aquellos de las hormigas cortadoras, estudiadas por Moeller, ni de los hongos Ambrosia que se encuentran en las galerías de diferentes insectos xilófagos. En cualquier caso, no se ha establecido la prueba de una relación entre los hongos cultivados por el insecto y una forma superior”.

            Son numerosos los micólogos y entomólogos que, de 1906 a 1927, estudiaron a los hongos de los termiteros: Escherich (1908, 1911), Weiss (1906), (citado según R. Heim, 1941), Jumelle y Perrier de la Bathie (1907, 1910), Sjostedt (1908), van Hoehnel (1908), Warren (1909), Bequaert (1913), Bugnion (1910), Silvestri (1914-1920), Cl. Fuller (1915), Brown (1918), Bottomley y Fuller (1921). Sus investigaciones siempre limitadas y circunstanciales no significaron mayor aporte que las investigaciones de Petch.

            Solo tuvo un interés histórico.

            Bathellier (1927) contribuyó considerablemente a incrementar nuestro conocimiento sobre las termitas cultivadoras de hongos. Afirmó que las ruedas no se componen de materias de excrementos. Claramente vio que las Xylaria viven en la rueda, pero solo se desarrollan cuando se separa la rueda de la termita y se mantiene en humedad. Asimismo, comenzó un estudio preciso del micelio de los agaricales y micotetos.

            Kemmer (1934) en su monografía de las termitas de Java y de Célebes proporciona información acerca de las ruedas de muchas especies de Macrotermes, Odontotermes y Microtermes.

            Desde 1937, me interesé en la fabricación de las ruedas con hongos, en su composición y en su papel en la vida del termitero ya sea de manera individual (1937, 1944, 1945, 1959, 1979) o en colaboración con R. Hein (1950) y Ch. Noirot (1949, 1951, 1957, 1958).

            Las Macrotermitinae son los únicos isópteros cultivadores de hongos. Todas contruyen ruedas de la misma composición y evolución. Solo Sphaerotermes sphaerothorax, cuya biología no se ha comprendido por completo, es una excepción. Su caso es objeto de estudio en el tomo II.

             El texto de este capítulo se ha obtenido en parte de nuestras publicaciones, muchas de las cuales se firmaron con Charles Noirot. Cualquier cita de otros autores se ha señalado expresamente.

FORMA Y TAMAÑO DE LAS RUEDAS

            “La rueda con hongos no es solo una masa de materiales vegetales, ya que posee una textura y arquitectura bien definidas, una carctéristica de la especie, las cuales son el fruto de una actividad constructora precisa. Por otro lado, las diferentes especies de un mismo género poseen ruedas con características en común. Así, la rueda de hongos puede servir de forma genérica”. (Grassé y Noirot, 1958,  pág. 114).

            Bellicositermes. – Las ruedas de Bellicositermes tienen un aspecto cerebriforme y característico (fig. 205 A). Las lámminas se separan por grietas o espacios bastante anchos que atraviesan la rueda en todo su espesor, y cuando la grieta es corta, se convierte en un pozo. Las sólidas paredes que separan los dos “valles” sucesivos son perforadas por pequeños orificios o corredores apropiados para el tamaño de las obreras. Todas las ruedas son de color beige claro, pero los aportes de materiales frescos desentonan y se ven por completo en la superficie. En Oubangui, sobre las ruedas de túmulos gigantes (Bellicositermes subhyalinus s. sp. rex), observamos áreas e islas verdosas que corresponden a depósitos de hierba ricos en fragmentos de gránulos que conservaron sus cloroplastos. Las bolas, elementos constitutivos de la rueda, conservan su individualidad y no se fusionan, sino que se adhieren las unas a las otras para formar un todo coherente.

            Las ruedas de Bellicositermes varían mucho en tamaño. Las que retiramos de las grandes cámaras marginales de los túmulos gigantes de B. subhyalinus rex alcanzan de 35 a 40 cm de largo por 10 a 12 cm de ancho (quizá más) y 7-8 cm de alto. El promedio es muy pequeño. En un mismo habitáculo encontramos alveolas de pequeñas dimensiones, 3-4 cm, con una rueda que los rellena, y grandes cámaras con ruedas anchas.

            La rueda, mientras está en un termitero normal, se muestra frágil y desmenuzable, se desploma al menor golpe. Fuera del nido y al aire libre por unos días la hacen tomar una coloración marrón y volverse resistente.

            Las bolas de pulpa de madera o miloesferas que conforman las ruedas tienen un diámetro que sobrepasa en milímetro. No poseen una forma esférica perfecta pero son bastante aplanadas según su eje vertial. Asimismo, se adhieren lo suficiente unas a otras para formar un todo coherente.

            Tal y como estableceremos más adelante, la rueda no deja de crecer mediante el aporte de materiales nuevos y su tamaño varía. Otra factor que condiciona la dimensión de la rueda es la celula que la contiene. Ahora bien, la construcción de la cámara de rueda es anterior a la de la rueda. Nos ha parecido que a modo de regla general, la cámara no está agradada para permitir el aumento de tamaño de la rueda con hongos salvo en el caso de un termitero joven que pasa de la situación subterránea a la situación al aire. Cuando el nido aún es subterráneo (tomo II y fig. 205), la rueda casi única forma un todo voluminoso y coherente. Láminas y columnas de arcilla la atraviesan y pasan por sus valles. Esta rueda enorme llena en gran parte el interior y algunas ruedas pequeñas se han encontrado de forma independiente. En conclusión: la rueda es única y enorme en los termiteros jóvenes de Bellicositermes y se divide en los nidos más antiguos (Grassé, 1944-1945).

            Macrotermes (fig. 205 B, 207 A).- Las ruedas de Macrotermes s. st. diferente bastante de aquellas del género anterior. Tienen un aspecto de empanadas planas atravesadas de parte en parte por alveolos verticales, lo cual es constante en las especies que hemos estudiado: M. muelleri, M. nobilis, M. ivorensis. En general, la superficie superior de la rueda es marrón. En algunas (M. muelleri), hemos visto manchas verdosas de clorofila. La rueda de Macrotermes (?) gilvus, especie del Oriente tropical, es de tipo Macrotermes.

FIG. 205. - Arriba, Bellicositermes bellicosus, rueda (x 0.75), Costa de Marfil, Odienné; abajo, Macrotermes gilvus (Saigon, Vietnam), rueda ligeramente agradada (fotografías por P.-P. GRASSÉ).

FIG. 205. – Arriba, Bellicositermes bellicosus, rueda (x 0.75), Costa de Marfil, Odienné; abajo, Macrotermes gilvus (Saigon, Vietnam), rueda ligeramente agradada (fotografías por P.-P. GRASSÉ).

Protermes (fig. 206 A, B). – Las ruedas de este género son muy delicadas, en cúpulas a menudo muy bombeadas y formadas por tabiques verticales que delimitan los conductos que atraviesan la rueda en toda su espesor. De hecho, la rueda tiene un aspecto alveolar muy característico. Una misma cámara contiene muchas ruedas superpuestas y encajadas las unas con las otras. Cuando las ruedas están en grupos de 3 o 4, solo la primera y la segunda son visibles desde el exterior.

FIG. 206. - Ruedas con hongos de Protermes prorepens. A, rueda de forma irregular que llena de forma incompleta la cámara que ocupa, vista desde arriba; B, dos ruedas encajadas la una con la otra, vista desde abajo (x 0,5). Procedencia: Boukoko (República Centroafricana), (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1951).

FIG. 206. – Ruedas con hongos de Protermes prorepens. A, rueda de forma irregular que llena de forma incompleta la cámara que ocupa, vista desde arriba; B, dos ruedas encajadas la una con la otra, vista desde abajo (x 0,5). Procedencia: Boukoko (República Centroafricana), (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1951).

Allodontermes (fig. 207 C). – Las especies de este género edifican ruedas iguales a las de Protermes, a razón de una sola rueda por cámara, pero mucho menos regular ([1]).

Odontotermes (fig. 208 A y B). – En este género, las ruedas varían bastante de forma. En O. sudanensis, O. magdalenae, O. nolaensis y O. fulleri son un poco hemiesféricas, con la cara inferior cóncava y se compoenen de hojas trenzadas de manera compleja, hechas de una o dos capas de bolas.

            Existen diferencias muy notables entre las ruedas de diversas especies. En O. magdalenae, las hojas son muy delgadas, hechas de un solo cimiento de bolas, convexas hacia arriba mientras se superponen. Asimismo, sus bordes se pliegan en su lugar para ser soldados a la parte inferior de la hoja.

[1]  RUELLE (1978) retiró la especie giffardi del género Allodontermes y la insertó en el nuevo género Megaprotermes.

FIG. 207. - Rueda con hongos. A, de Macrotermes muelleri, Boukoko, República Centroafricana (x 0,9); B, de Synacanthotermes heterodon, Bossembélé, República Centroafricana, vista de perfil (x 0,9); C, Megaprotermes (ex Allodontermes) giffardi, vista desde arriba, Adiopodoumé, Costa de Marfil (x 0,9, fotografía de P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT).

FIG. 207. – Rueda con hongos. A, de Macrotermes muelleri, Boukoko, República Centroafricana (x 0,9); B, de Synacanthotermes heterodon, Bossembélé, República Centroafricana, vista de perfil (x 0,9); C, Megaprotermes (ex Allodontermes) giffardi, vista desde arriba, Adiopodoumé, Costa de Marfil (x 0,9, fotografía de P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT).

Las láminas verticales unen las diversas etapas, de modo que se encuentran delimitadas en largas cavidades relativamente horizontales y ordenadas en etapas.

            En Odontotermes sudanensis, las ruedas son menos ligeras, sus hojas más gruesas no tienen una orientación privilegiada, describen curvas complicadas y se pegan entre sí a veces de manera estrecha. La rueda aparece surcada por numerosas cavidades de forma y orientación variada.

            Las ruedas de algunas Odontotermes tienen una estructura alveolar que es similar a aquellas de las Protermes. Tal es el caso de Odontotermes pauperans (fig. 209) y de O. culturarum de Tanzania (véase la fotografía de Howard y Haverty, 1978).

            Las ruedas de O. nolaensis tienen un aspecto muy similar, pero más grueso. Aquellas de O. fulleri son de apariencia serpenteante, sus hojas dejan entre ellas ranuras estrechas (2 a 3 mm de espesor), ampliándose en el lugar. A menudo una misma cámara contiene dos ruedas superpuestas y encajadas una en la otra, de modo que solo la superior es visible desde el exterior. Dicha posición es similar a la de Protermes, pero no tiene la misma casi constancia. También véase la figura 209 (rueda de una Odontotermes indeterminada).

FIG. 208. - Odontotermes pauperans. A, rueda con hongos en su cámara; B, la misma cámara sin su rueda. Se resalta el revestimiento granuloso de la pared, las aperturas circulares de las pequeñas galerías y, a la izquierda, una gran galería plana (fotografía J. ROY-NOEL, 1971).

FIG. 208. – Odontotermes pauperans. A, rueda con hongos en su cámara; B, la misma cámara sin su rueda. Se resalta el revestimiento granuloso de la pared, las aperturas circulares de las pequeñas galerías y, a la izquierda, una gran galería plana (fotografía J. ROY-NOEL, 1971).

FIG. 209. - Rueda de una Odontotermes sp. tomada en un termitero de tipo difuso con ruedas aisladas. Bosque de la isla cerca de Makokou, Gabon (x 0,8 fotografía de P.-P. GRASSÉ y A. R. DEVEZ).

FIG. 209. – Rueda de una Odontotermes sp. tomada en un termitero de tipo difuso con ruedas aisladas. Bosque de la isla cerca de Makokou, Gabon (x 0,8 fotografía de P.-P. GRASSÉ y A. R. DEVEZ).

Las Odontotermes sudafricanas (O. badius, O. lactericius y O. transvaalensis) estudiadas por Fuller (1915) y por Coaton (1950) cavan una gran cámara subterránea, en la cual construyen la celda real y una voluminosa rueda con hongos que, a menudo, permanece sin divisiones. (¿?) En O. transvalensis, Coaton escribe: “La principal cavidad del nido, que se encuentra a 2 o 3 pies por debajo de la superficie del suelo, es esférica y tiene un diámetro de 3 a 5 pies. Está llena por la masa esponjosa de una rueda con hongos bastante sólida y estratificada”. Se trata de la rueda más grande conocida.

Ancistrotermes (fig. 210). – Las Ancistrotermes tienen ruedas con textura oolítica, pero surcadas por profundos valles bastante regulares. Sus dimensiones, sin ser considerables, sobrepasan bastante aquellas de las ruedas de Microtermes.

Synacanthotermes (fig. 207 B). – Las ruedas de estas termitas son de color beige o sepia claro. Poseen un aspecto laminado típico, se ordenan verticalmente las unas con las otras y a una distancia de 2 milímetros. Se sueldan por sus bordes y se unen por pequeñas particiones irregulares.

FIG. 210. - A hasta C, Ancistrotermes cavithorax: A, rueda en su cámara (x 0,9); B y C, ruedas que muestran una estructura granulosa (x 0,75). D a H, Microtermes subhyalinus, ruedas vistas desde arriba, desde abajo y de perfil (x 0,9), (Akakro, Costa de Marfil).

FIG. 210. – A hasta C, Ancistrotermes cavithorax: A, rueda en su cámara (x 0,9); B y C, ruedas que muestran una estructura granulosa (x 0,75). D a H, Microtermes subhyalinus, ruedas vistas desde arriba, desde abajo y de perfil (x 0,9), (Akakro, Costa de Marfil).

Las ranuras que delimitan establece la comunicón mediante minúsculas compuertas. Asimismo, las hojas están surcadas por una multitud de pequeños callejones sin salida. La textura es netamente oolítica, pero las bolas son más compactas que en los dos géneros precedentes.

            Acanthotermes (fig. 211). – El género resalta por el polimorfismo de sus ruedas. Algunas son de tipo sólido y otras huecas, mientras que algunos contienen un nódulo de tierra hueca. A veces la rueda es plana y con la forma de una oreja humana. Se han observado ruedas de tipo mixto: una hoja en oreja a la que se adherió una rueda sólida. Estas ruedas nunca tienen múltiples hojas. En las calas (véase tomo II), a veces las ruedas alcanzan un gran tamaño mediante la unicón con ruedas vecinas después de la reabsorción de las particiones de arcilla de las separan. Al respecto, se puede hablar de ruedas compuestas.

            Pseudacanthotermes (fig. 212). – Este género, al que particularmente hemos estudiado, posee ruedas que lo caracterizan.

            Cada una de ellas se compone de unidad soldadas muy íntimamente entre sí y cada unidad es una lámina vertical con proyecciones en los bordes y surcos en una o dos caras. Las diferentes unidades de una cámara se disponen a manera de piezas de un rompecabezas, las proyecciones de una se intrincan con las de la otra y se unen a través de puentes o en toda su altura. En una misma cámara, la unión no se puede extender a todas las unidades y algunas permanecen separadas. Las ruedas son de color sepia, quizá tirando hacia marrón.

            Microtermes (fig. 213). – Hemos estudiado con cuidado las ruedas de Microtermes subhyalinus (región de Man, Costa de Marfil), las cual ofrecen varias particularidades. Se presentan con una forma globular y de esfera truncada que reposa en su sección. Sus dimensiones extremas alcanzan 18 mm x 15 mm por una altura de 12 mm, así como 14 mm x 12 mm por una altura de 12,5 mm. Su superficie es poco accidentada, quizá incluso unida sin valléculas. Las miloesferas que los componen miden de 0,5 mm a 0,6 mm en estado fresco y en estado seco son más pequeñas. Son esféricas y están juntas entre sí como perlas en una bolsa. El aspecto oolítico de la rueda es llamativo. Asimismo, el color de la rueda en su totalidad es beige claro. La masa de miloesferas descansa sobre una base de color marrón oscuro o negruzco, la cual tiene una forma de cúpula elevada.

FIG. 211. - Acanthotermes acanthothorax. A hasta F, diferentes formas de ruedas con hongos que se pueden encontrar en un mismo nido. Las formas C a F relativamente auriculares son absurdas y en inicio de formación. A es típico; G, nido muy joven (x 1,5); C, R., celda real; M, primera rueda con hongos; P, pilar; Sc, aserrín (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1951).

FIG. 211. – Acanthotermes acanthothorax. A hasta F, diferentes formas de ruedas con hongos que se pueden encontrar en un mismo nido. Las formas C a F relativamente auriculares son absurdas y en inicio de formación. A es típico; G, nido muy joven (x 1,5); C, R., celda real; M, primera rueda con hongos; P, pilar; Sc, aserrín (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1951).

FIG. 212. - Pseudacanthotermes militaris, ruedas con hongos. A y B, elementos de rueda típica; C y D, elementos en curso de construcción; E, rueda atípica con elementos unidos (Boukoko, República Centroafricana), (fotografía por P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1951).

FIG. 212. – Pseudacanthotermes militaris, ruedas con hongos. A y B, elementos de rueda típica; C y D, elementos en curso de construcción; E, rueda atípica con elementos unidos (Boukoko, República Centroafricana), (fotografía por P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1951).

Hoy en día sabemos que representa la parte antigua y alimenticia de la rueda. Tiene la misma estructura oolítica que el resto de la construcción, pero las miloesferas (químicamente modificadas) se unen íntimamente entre sí y solo se les distingue con la lupa.  Esta parte de la rueda no produce micotetos. La capa de micelio recubre la totalidad de la rueda y sobre las regiones claras da lugar a micotetos (0,05 a 0,3 mm).

            En varias partes se erigen tallos blancon con punta negra que miden a lo sumo 1 mm de alto por un diámetro de 70 μm (fig. 213). Cada uno es un racimo de filamentos de micelio presionados unos contra otros y en continuidad con la capa, además de no llevar ni conidios ni peritecios: se les llama micoestelas (Grassé, 1937). Con el tiempo se oscurecen sin dar lugar a elementos vegetativos reproductores, ya que son estériles. No tienen nada que ver con los Xylaria, verdaderos saprofitos.

FIG. 213. - Microtermes subhyalinus, fragmento de rueda muy agradado. B, miloesfera; M, micoestela; Mt, micoteto; V, capa de micelio (según P.-P. GRASSÉ, 1935).

FIG. 213. – Microtermes subhyalinus, fragmento de rueda muy agradado. B, miloesfera; M, micoestela; Mt, micoteto; V, capa de micelio (según P.-P. GRASSÉ, 1935).

Sobre las ruedas de Microtermes vadschagga, la capa es tan gruesa que toma el aspecto de moho y forma micotetos normales.

La rueda de algunas Microtermes, M. toumodiensis por ejemplo, está surcada de valles relativamente profundos y quizá paralelos.

LOS MATERIALES DE LAS RUEDAS

            Resaltaremos que las ruedas no son construidas por todas las Macrotermitinae con los mismos materiales. Las Macrotermes utilizan exclusivamente redondelas de hojas muertas o de hojas verdes. Las Macrotermes ivorensis practican el almacenamiento en dos tiempos: las redondelas que se acaban de recolectar luego son amasadas fuera del nido, propiamente dicho, en largas galerías subterráneas (luego del oscurecimiento), entrepuestas en el nido mismo (véase el tomo II para obtener la descripción de los nidos). M. muelleri amasa su recolección directamente en el nido, en las cámaras o galerías situadas entre las cámaras con ruedas.

            Bellicositermes subhyalinus variación rex, autora de los túmulos gigantes de Camerún del Este y del Sur de la República Centroafricana, recoge de noche y de forma selectiva briznas de paja de hierbas secas o verdes y las seccionan mediante cortes con la mandíbula.

            Pseudacanthotermes, Odontotermes, Acanthotermes y Ancistrotermes utilizan pequeñas piezas de madera (y algunas Bellicositermes bellicosus), las cuales una vez amasadas se asemejan a un serrín bastante grueso.

            Sin embargo, todos estos materiales tienen la característica en común de que poseen en abundancia la celulosa y la lignina en cantidad desigual.

Para construir sus ruedas, las Macrotermitinae utilizan dos técnicas diferentes.

            Primera técnica: Las Macrotermitinae de los géneros Protermes, Odontotermes, Ancistrotermes, Synacanthotermes, Allodontermes, Microtermes, en expedición alimenticia, comen en el lugar (madera, estiércol de ganado) y forman una miloesfera que, sin duda, depositan en una rueda en su retorno al nido.

            Segunda técnica: Es practicada por los géneros Bellicositermes, Pseudacanthotermes, Acanthotermes, Macrotermes ([1]). Las colonias de obreras recolectoras transportan al nido los fragmentos de vegetales que reúnen en racimos (piezas de madera) que rocían con saliva.

            Las especies de estos cuatro géneros efectúan salidas nocturnas durante las cuales recolectan el material de sus ruedas. Según mi información, no se ha añadido nada importante a mis observaciones de 1937, 1944-1945 y a aquellas realizadas en 1951, en colaboración con Ch. Noirot. Aquí se presenta lo esencial:

La recolección de los materiales

            Se realiza por las colonias de obreras acompañadas de los soldados y casi siempre de noche.

            Las Bellicositermes s. st. (B. bellicosus, B. subhyalinus) salen de su termitero poco después de la puesta del sol, por los orificios que casi siempre están cavados en el suelo a dos o tres metros, a veces a más o a menos metros, del termitero epigeal.

            Las salidas se hacen en filas cerradas. Los insectos forman una columna que se ensancha a medida que se alejan del nido. Luego, una vez en los lugares de recolección, las termitas se dispersan, pero casi no se alejan unas de otras (4,5 o 6 cm, raramente más).

            Las termitas cortan los tallos, las hojas de hierba tiradas en el suelo o trepan a las plantas secas que aún están verdes y las cortan en trozos muy pequeños que sostienen entre las mandíbulas y llevan a su nido.

            Al amanecer todas las termitas ya regresaron a su hogar. Sin embargo, las Bellicositermes bellicosus, las Odontotermes y otro géneros utilizan también las partículas de madera que recolectan durante el día al abrigo de las placas de arcilla. Las obreras también se alimentan de madera y de otra materia vegetal rica en celulosa que digieren por intermedio de sus bacterias simbióticas o de sus propias enzimas.

Los materiales almacenados

            Los racimos de serrín de madera en los nidos de Bellicositermes bellicosus están almacenados en las cámaras del habitáculo. A veces, en los termiteros jóvenes con habitáculo envuelto, hemos encontrado grandes racimos de serrín en el techo del habitáculo. A veces están modelados de manera similar a una rueda.

            En el caso de Macrotermes (?) gilvus, especie indomalasia, la presencia de serrín de madera (la misma composición que en Bellicositermes bellicosus) no sería constante. No obstante, ¿se excavaron integralmente los nidos?

            Al parecer, la recolección se realiza por la noche por las obreras recolectoras (Kalshoven, 1956).

            En el caso de Pseudacanthotermes spiniger, el serrín de madera se encuentra en la cámara con rueda común de los mismos. En Pseudacanthotermes militaris, las masas de serrín se almacenan en cámaras particulares que son a veces unas bolas de un centímetro o más de diámetro o hebras relativamente arqueadas. Al serrín, a menudo hecho de partículas de madera, a veces se le añaden restos vegetales variados. En Boukoko (República Centroafricano) las hemos visto hechas de todo tipo de pequeños fragmentos de hojas.

            En Acanthotermes acanthotorax, el serrín está a menudo situado cerca de la rueda y forma una bola (2 cm de diámetro) o una bola con forma de aceituna (hasta 3 cm de eje largo). Algunas se ha observado una bola por encima. El serrín de madera es muy abundante en la zona laminada del habitáculo alrededor de la celda real.

            Las Macrotermes s. st. se comportan de manera diferente. Al momento del crepúsculo de la tarde, salen de su termitero por los orificios en la parte inferior de la muralla o del suelo desde las galerías. Tienen preferencia por las hojas. El porcentaje de paja y de restos de madera llevados al nido es extremadamente bajo (menos del 1%).

            No creo que las obreras de Macrotermes s. st. coman otra cosa que no sean hojas no tratadas (en pequeña cantidad) o de la rueda. La presencia de las obreras de Macrotermes en las ramas o troncos muertos es muy rara, al punto que suponemos que es accidental.

            A la salida del termitero, las obreras (acompañadas de soldados) salen en columna, la cual se dispersa al llegar al lugar de la recolección. En Gabón he visto millones de veces el trabajo nocturno de las obreras de Macrotermes muelleri. A la menor perturbación del suelo, responden con golpes en el suelo y en las hojas muertas con cortes repetidos. La multitud de pequeños sonidos da la impresión de escuchar un chisporroteo, de granos de lluvia que caen al suelo. Las Macrotermes africanas cortan rodajas en las hojas muertas de la litera forestal o en las hojas verdes de las plantas bajas. Estas rodajas (fig. 214) son un poco inferiores al tamaño del confeti al cual se asemejan.

[1] No sabemos cómo Sphaerotermes sphaerothorax confecciona las innumerables ruedas pequeñas encerradas en sus nidos. Ignoramos todo acerca de los comportamientos de los géneros orientales: Euscaiotermes y Hypotermes, relativamente cercanos al género Odontotermes.

FIG. 214. - Algunos confetis de Macrotermes muelleri tomados en el termitero y dispersos en el soporte (tomada por P.-P. GRASSÉ y NOIROT, 1951).

FIG. 214. – Algunos confetis de Macrotermes muelleri tomados en el termitero y dispersos en el soporte (tomada por P.-P. GRASSÉ y NOIROT, 1951).

Están almacenadas en las cámaras que llenan o en las galerías de gran diámetro (3-4 cm), donde forman hebras largas de a veces 20 cm. Por otro lado, en el bosque primario de los alrededores de Makokou (Gabón), recolecté por litros los confetis de Macrotermes muelleri. Son húmedos, pero están menos remojados de saliva que el serrín de Bellicositermes.

             Dentro y sobre los montones de serrín de Bellicositermes bellicosus vive una fauna variada. Se han descrito muchas especies de colémbolos de la familia de los cifodéridos. Ahí encontramos (1941) un carábido en estado larva y la versión adulta de Perigona termitis (descrita por Jeannel, 1941). En el líquido que remoja el serrín y que está lleno de las bacterias, viven los gusanos de una mosca, la cual no pude determinar. En este serrín se establece una biocenosis: saliva pura o diluida con el agua tomada de las fuentes subterráneas, bacterias abundantes, larvas de dípteros, larvas y adultos de Perigona, adultos de colémbolos.

            Dentro y sobre este serrín, con líquido orgánico, no se desarrolla ningún hongo. Hemos buscamos en vano los filamentos micelinos o los elementos unicelulares. ¿Sería necesario entonces concluir que la saliva de las obreras contiene un antifúngico? No es imposible, pero entonces, ¿por qué razón los materiales, luego de su pasaje por el tubo digestivo y después de formar miloesferas, son propicios a la vegetación de micelios de Termitomyces y de Xylaria ([1]), (véase la página 325)?

            ¿Qué significado biológico podría tener el almacenamiento de las rodajas de hojas, partículas de madera, etc.? Lo ignoramos por completo, así como también ignoramos los motivos de la insalivación del serrín de madera.

            Con el serrín y las rodajas de hojas que ingieren, las Bellicositermes y las Macrotermes elaboran las miloesferas que sirven para fabricar las ruedas con hongos. En ambos géneros el tránsito intestinal es tan rápido que la clorofila sale del intestino sin alteración.

La naturaleza de los materiales de la rueda

            El desacuerdo ha reinado entre los biólogos acerca de la naturaleza de los materiales de la rueda hasta 1979. Para Bathellier (1927), Grassé (1937), Grassé y Noirot (1958) la rueda se compone de fragmentos menudos de madera, de hojas, de tallos de hierbas amasadas por las piezas bucales y bañadas de saliva. La rueda equivaldría a la ruma de racimos de madera de álamo húmedas sobre la cual crece la Pholiota aegerita (del álamo). Para otros (Petch, 1913; Sands, 1960; Josens, 1972), la rueda se compone de excrementos depositados por las obreras de las termitas, no es más que una pila de estiércol comparable a las ruedas de paja y estiércol sobre las cuales se cultiva, en la oscuridad, el hongo de capa, el cual también es un agarical (Agaricus hortensis). Merece que se resalten los argumentos a favor de ambas afirmaciones.

            Los fragmentos vegetales que componen la rueda, depositados frescos, no muestran señal alguna de digestión. A menudo, la clorofila permanece ahí invisible e inalterada, mientras que los excrementos de las Macrotermitinae son muy poco abundantes, casi líquidos, rojizos y pobres en restos vegetales. En el microscopio, se descubrió partículas minerales, sobre todo gránulos de cuarzo. Defecadas sobre un sustrato (pared de las cámaras y galerías del habitáculo), eran circulares y casi siempre rojizas. Sin embargo, con respecto a estos argumentos positivos, se opone la observación hecha de visu en los termiteros experimentales de Ancistrotermes guineensis por Sans (1960). Este autor vio a las obreras depositando “bolas fecales” en las ruedas en construcción. Estas expulsan una masa “de excrementos”, “semi-fluidos” que se hincha y se convierte en un “oolito”. Estas observaciones fueron verificadas por nosotros, son exactas. Hemos visto muchas veces en Gabón a Macrotermes muelleri operar de esta manera.

            Por otro lado, Alibert (1964), utilizando alimentos coloreados por la fluoresceína, vigiló el crecimiento y consumo de la rueda por las obreras, los únicos individuos del termitero que se alimentan por sí mismas. Alibert constató que los confetis almacenados en el nido y coloreados por fluoresceína son utilizados para hacer crecer las ruedas, además que los aportes son bastante fluorescentes cuando se los somete a una radiación de ʎ = 3650 Å. La parte inferior y la más antigua de la rueda, modificada por el micelio de Termitomyces, está plagada de obreras (observaciones hechas en Macrotermes muelleri y M. lilljeborgi).

            Josens (1972) Repitió los experimentos de Alibert en Ancistrotermes cavithorax y Microtermes toumodiensis, sustituyendo el negro del humo en la fluoresceína. Algunas horas después de haber proyectado este negro en los alimentos, notó que el tubo digestivo de las obreras se ennegreció y que luego las bolas nuevamente depositadas estaban coloreadas por el negro del humo. Josens estuvo muy cerca de descubrir la verdad, ya que vio la diferencia que existe entre los excrementos del insecto y las miloesferas (μυλος, rueda; σφαϊρα esfera, bola) de la rueda y, después de nosotros, que los excrementos forman la capa “rojiza” y delgada (menos de 1 mm) donde las obreras alinean el palco real y las cámaras con ruedas.

            La verdad es que todos los naturalistas se equivocaron, incluidos nosotros: un fenómeno totalmente imprevisto los eludió. Nosotros lo descubrimos mientras estudiábamos la biología de la termita de Mueller (Macrotermes muelleri), la cual infesta las pequeñas islas cubiertas de bosques que se encuentran en Ivindo (Gabón). Cuando cayó la noche, por centenas de miles por no decir millones, las Macrotermes salieron de sus nidos. Soldados grandes y pequeños acompañaban las columnas de obreras (pequeñas y grandes), las cuales iban a cortar las rodajas grandes como un confeti, en el limbo de hojas muertas o aún verdes en el suelo. Un ir y venir continuo se estableció entre el lugar de recolección (donde se dispersa la columna de recolectoras) y el termitero temporalmente perforado de orificios para comunicarlo con el exterior. Las obreras llevaron su confeti entre las mandíbulos y volvieron a entrar al nido para depositarlos en las galerías cuyo diámetro varía entre 30 y 40 mm. El montón de confetis formó grandes hebras oscuras y cubiertas de saliva por las obreras.

            Llenan las galerías en longitudes de 5 a 15 cm y se conservan intactas en el suelo, no se desarrolla ningún hongo. Por el contrario, el líquido (saliva) que los cubre está lleno de bacterias.  El montón de confetis, durante algunos días o quizá menos, no se tocan por parte de las obreras, las cuales al término de este tiempo se lo comen. Los desgarran sin cuidado entre sus mandíbulas, los mastican brevemente y luego los ingieren. El bolo alimenticia viaja bastante rápido por las porciones anterior y medio del tubo digestivo y llega a la panza rectal, donde según nuestras observaciones permanece poco tiempo, unas cuantos horas, aparentemente sin experimentar una digestión en cuanto a la celulosa y lignina.

            Por lo general, los excrementos no permanecen en la panza rectal y se recolectan en el recto donde el intestino termina. Al momento de la fabricación o del agrandamiento de la rueda, la panza está llena de materias ingeridas y poco aplastadas, así como también está separada del recto por un paso estrecho (4° segmentos del intestino posterior). La masa del contenido de la panza solo toma forma luego de haber cruzado el pequeño estrecho. Esta pasa, relativamente en bloque, por el recto dilatado (fig. 215 A) y ahí toma una forma esférica. Después de haberla expulsado, la obrera la modela en miloesfera con la boca, siendo la hipofaringe su utensilio principal. Sobre la rueda, la miloesfera se endurece un poco, pero la rueda fresco es muy frágil (una vez retirada del termitero, se seca y se vuelve dura y resistente). Al momento de la expulsión de la miloesfera, el abdomen ejecuta movimientos laterales de ir y venir y su pared nunca deja de contraerse.

            Todas nuestras observaciones han concordado: los materiales destinados a la edificación de las ruedas, ligeramente aplastados, permanecen un tiempo en el tubo digestivo sin sufrir aparentemente alguna acción digestiva y la clorofila de las hojas no se ve alterada, ya que se vuelve a encontrar en los aportes recientes efectuados sobre las ruedas (Grassé y Noirot, 1958; Bellicositermes subhyalinus rex).

            No puede decirse que la masa que sale del ano y conformada en esferas por las obreras  difiere completamente de los excrementos del insecto. He aquí las pruebas:

            En primer lugar, los excrementos son muy fluidos, pobres en restos vegetales y de tamaño pequeño. En los excrementos de Macrotermes muelleri, de Bellicositermes subhyalinus y B. bellicosus, son frecuentes las partículas de materia mineral, la mayoría nos han parecido cuarzo. Los excrementos se almacenan por todo el termitero, a menudo contra las paredes, ya que los insectos levantan el abdomen para extenderlos. A veces son muy numerosos y tapizan las galerías del nido, la celda real y las cámaras con ruedas.

            En segundo lugar, las miloesferas están hechas de una pasta compuesta de restos de lignina, fragmentos de hojas, etc. muy reconocibles y muy empapados de un líquido de origen intestinal. Por otro lado, aunque en algunos restos vegetales que contienen las heces no se haya ningún resto de clorofila, esta se ve en los fragmentos de hojas o de pilas que forman las miloesferas.

            En tercer lugar, durante dieciséis meses, hemos mantenido en perfecto estado de salud un grupo de Bellicositermes subhyalinus. Durante este largo periodo de tiempo, los únicos excrementos depositados por estas termitas fueron excrementos en máculas rojizas, nunca observamos un excremento que se asemeje a una miloesfera de rueda con hongos. Esto ilustra de manera perfecta el hecho de que la miloesfera no tiene nada que ver con los excrementos.

            En el intestino posterior, se lleva a cabo una seleccion donde los materiales de la rueda se separan de los excrementos. Asimismo, por un mecanismo similar los excrementos se distinguen del alimento proctodeal de las Kalotermitidae, Rhinotermitidae y otras termitas con zooflagelados simbióticos. El alimento proctodeal y las miloesferas se asemejan a los cecotropes (bolas hechas del contenido cecal) de los mamíferos lagomorfos, fagocitados durante la noche por su propio productor y distintos de los excrementos.

            En el termitero, las miloesferas nunca son usadas en las paredes o el sustrato, ya que están reservadas exclusivamente para la construcción de las ruedas. Esto prueba que su naturaleza no está relacionada con los excrementos. Por el contrario, las Macrotermitas depositan con frecuencia sus excrementos sobre las ruedas tal y como lo hacen con cualquier otro sustrato en el nido. El breve tránsito intestinal de los materiales de la rueda lleva a interrogarnos sobre su papel en el caso de las Macrotermitas que almacenan en su nido los materiales de las futuras ruedas (Bellicositermes), (restos de césped, vivo o muerto, madera), Macrotermes (rodajas de hojas), Acanthotermes (fragmentos de madera).

            Las otras termitas cultivadoras de hongos: las Ancistrotermes, Microtermes, Odontotermes no almacenan sus recolecciones en galerías ni en cámaras dentro de su nido. Los materiales recolectados en el ambiente exteriores se utilizan inmediatamente para la edificación de las ruedas, la cual siempre es progresiva. No hemos podido estudiar de visu, como sí lo hicimos en Macrotermes muelleri, la fabricación de las ruedas, pero su estructura muy oolítica y su textura examinada en el microscopio nos da a pensar que todo sucede como en las Macrotermes, excepto la recolección. Supongo que en todas las Macrotermitinae, el pasaje de los materiales de la rueda en el tubo digestivo tiene por objetivo cubrirlos de un líquido que, sobre la muela, favorece el acceso del micelio de Termitomyces ([2]).

            El estado de saciedad del tubo digestivo de las obreras varía considerablemente de un sujeto a otro. En muchos de ellos, el intestino medio está un poco vacía y la panza rectal está media llena y a veces flácida. Sin embargo, en otros, el intestino está lleno de restos de madera, hierba y hojas. Josens (1972) representó en corte sagital una obrera de Microtermes toumodiensis y de Pseudacanthotermes militaris, cuya panza y recto están llenos de restos de madera comparables a aquellos de las miloesferas (observación de Jonsens), es decir, no están digeridos. Las obreras de Ancistrotermes cavithorax y de Odontotermes (fig. 215), fotografiadas in toto (cuerpo delgado con eugenol), tienen la panza y el recto llenos de grietas. Esta constancia de la saciedad intestinal no está de acuerdo con nuestras observaciones, ni con el comportamiento y fisiología digestiva de la termita. Todo tiene explicación cuando se sabe que los individuos representados por Josens se alimentaron en un “área trófica”. Se atiborraron de madera u otros materiales ([3]).

[1] Los Xylaria que se desarrollan sobre las ruedas retiradas del termitero no parecen estar sometidos a este hábitat y se desarrollan también en la madera en putrefacción. Los Xylaria nigripes y X. furcata se obtuvieron por los Batra (1977 b) a partir de las ruedas de Odontotermes obesus y de O. gurdaspurensis.

               Sobre las ruedas retiradas del termitero, los Batra (1977 a) vieron crecer, además de los Xylaria, otros hongos: Aspergillus, Chaetomium, Cunninghamella, Fusarium, Neoskofitzia, Penicillum, Saccobolus, Trichoderma y Verticillum.

[2] JUMELLE y PERRIER DE LA BATHIE (1910), acerca de las ruedas de “Termes” perrieri, hablaban de los bosques de Madagascar, un cemento que une las “bolas de conidios”. Este cimiento sería rico en materias minerales, lo que explicaría según ellos la abundancia de cenizas provenientes de la rueda incinerada. Estos autores no separaron con claridad los excrementos verdaderos del resto de la rueda, no se ve bien lo que podría ser el cimiento. Sin embargo, no hay necesidad de descartar la posibilidad de que las obreras retoquen la rueda después del depósito de las miloesferas, utilizando lsu piezas bucales y sus hipofaringes. Según CACHAN (1949-1951), Termes perrieri, al nunca haber descrito, no tiene una existencia “sistemática”.  Cree que esta “especie” corresponde a Microtermes kauderni (Holmgren, 1909), pero esta termita tiene un nido muy diferente del de las Microtermes verdadera. El problema debe reconsiderarse.

[3] En el intestino posterior de Bellicositermes hemos encontrado, aparte de una flora bacteriana muy abundante, un cilio del género Nyctotherus, pequeños flagelos del tipo Eutrichomastix, muchos bacteriófagos y una pequeña ameba (¿Endamoeba?).

FIG. 215. - Ancistrotermes cavithorax (Lamto, Costa de Marfil). A, gran obreas llevada al lugar donde se recoge el alimento; miloesfera en curso de formación en el recto; B, detalle de un depósito reciente de miloesferas sobre una rueda preexistente; C, la misma parte recubierta de micelio x 2,3 (según G. JOSENS, 1972).

FIG. 215. – Ancistrotermes cavithorax (Lamto, Costa de Marfil). A, gran obreas llevada al lugar donde se recoge el alimento; miloesfera en curso de formación en el recto; B, detalle de un depósito reciente de miloesferas sobre una rueda preexistente; C, la misma parte recubierta de micelio x 2,3 (según G. JOSENS, 1972).

LA CONSTRUCCIÓN DE LAS RUEDAS

            Las Macrotermitinae, como constructoras, no utilizan para su nido materiales minerales del ambiente exterior. Sus excrementos de volumen reducido al extremo no son adecuadas para la construcción.

            Las ruedas, como lo vamos a mostrar, son hechas con un material particular que se elimina por el ano, bajo la forma de una gota esférica pastosa: la miloesfera. La edificación de la rueda es progressiva y es un modelo constante para cada especie determinada. Incorpora una potencialidad latente del sistema nervioso central, bajo la dependencia de los genes, es decir, de las moléculas de ADN. La rueda traduce y exterioriza algunas facultades internas del insecto. Se tiene el derecho de considerar el modelo rueda como parte del patrimonio de la especie.

            La formación de la primera rueda en Acanthotermes acanthothorax y Bellicositermes bellicosus (fig. 215) se observó por Grassé y Noirot (1951, 1955).

            En el caso de B. bellicosus, en cría experimenal, algunos días (6 o 7) después de la construcción del habitáculo, las obreras contruyeron la primera rueda que se asemeja a una bola. Luego perdió su forma subesférica y se volvió de tipo tabular, con pies cortos y cónicos (fig. 216). Luego pasará muy gradualmente a una estructura cerebriforme.

FIG. 216. - Cría experimental de Bellicositermes bellicosus (ex-natalensis) que muestra la primera rueda con hongos de la sociedad. A., arcilla; B., madera; C.R., pared del habitáculo; Cv., lana de vidrio; G., galería ascendente que conduce a la madera, cavada por las obreras; M., rueda con hongos; R., reproductoras fundadoras; Sc., masa de restos de madera (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1955).

FIG. 216. – Cría experimental de Bellicositermes bellicosus (ex-natalensis) que muestra la primera rueda con hongos de la sociedad. A., arcilla; B., madera; C.R., pared del habitáculo; Cv., lana de vidrio; G., galería ascendente que conduce a la madera, cavada por las obreras; M., rueda con hongos; R., reproductoras fundadoras; Sc., masa de restos de madera (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1955).

En el caso de Acanthotermes, la primera rueda tiene la forma de pequeña cúpula perforada con varios agujeros y excavada en su parte inferior (fig. 211).

            La rueda joven de Ancistrotermes cavithorax, por lo general, es masiva y globular, sin alveolo o valle que marque su superficie y reposa en el fondo de su caja a través de 5 a 8 pequeñas patas muy cortas, apenas distintas del resto de la masa (Josens, 1972, pág. 121). También se han señalado variantes de la forma. En Ancistrotermes latinotus, he seguido los estados por los que pasa la rueda a lo largo de su fabricación (Grassé y Heim, 1950), (fig. 217). Las obreras proceden de inmediato con la construcción de la cámara que contendrá la rueda. Esta es cavada en la tierra o proviene de la transformación de los espacios del termitero extranjero que Ancistrotermes ha invadido (Cubitermes, en este caso). La cámara está revestida interiormente de una arcilla cubierta y su suelo es aproximadamente horizontal. Las obreras proceden a la construcción de la rueda con la construcción de bosquejos separados, los cuales más tarde se convierten en coalescentes y forman un todo coherente.

  1. a) Pequeñas masas de miloesferas se depositan sobre el piso a distancias variables la una de la otra y muchas reposan sobre pilares delgados (fig. 217 a y b).
FIG. 217. - Ancistrotermes latinotus. a, b, c, d, bosquejos confluentes de ruedas, vistas desde arriba, la línea del contorno marca el límite del piso de las cámaras; e, bosquejo de rueda en forma de corona; a la derecha, una parte en curso de elevación; la pared aún está calada (a hasta d, tamaño natural, e x 2, según P.-P. GRASSÉ y R. HEIM, 1950).

FIG. 217. – Ancistrotermes latinotus. a, b, c, d, bosquejos confluentes de ruedas, vistas desde arriba, la línea del contorno marca el límite del piso de las cámaras; e, bosquejo de rueda en forma de corona; a la derecha, una parte en curso de elevación; la pared aún está calada (a hasta d, tamaño natural, e x 2, según P.-P. GRASSÉ y R. HEIM, 1950).

  1. b) Cada masa aumenta de tamaño debido a los depósitos de miloesferas (fig. 217 c). Al principio sucede en el plano horizontal y luego envía prolongaciones que se aproximan a sus vecinaos con los cuales se unen (fig. 217 d).
  2. c) A menudo, los bosquejos diseñan una corona hecha de piezas, separadas al principio y luego unidas por puentes (fig. 217 e). Los bosquejos aún pueden tener la forma de una media luna o una losa irregular.
  3. d) La rueda bosquejada se eleva y toma la forma de una cúpula abierta desde arriba: en este estado, sus paredes están caladas. La cúpula reposa sobre el piso en todo su borde inferior.
  4. e) La pared de las ruedas se ensancha progresivamente y así la construcción se vuelve cada vez más grande, pero las obreras la excavan de valléculas. Algunas ruedas solo se apoyan en el suelo con pequeñas proyecciones cónicas.

            La disposición y la ubicaciones de los bosquejos están en relación con el volumen y la forma de la cámara.

            El modo de construcción por confluencia de bosquejos probablemente no es el único utilizado por A. latinotus. En efecto, en algunas cámaras, se ha encontrado un bosquejo único que se incrementa por aposición de miloesferas (fig. 218).

FIG. 218. - Bosquejo iluminado de una rueda de Protermes minutus (según P.-P. GRASSÉ, 1945).

FIG. 218. – Bosquejo iluminado de una rueda de Protermes minutus (según P.-P. GRASSÉ, 1945).

La Ancistrotermes, como todas las Macrotermitinae, procede con los remanentes parciales de su nido: agrandar una cámara y abrir o cerrar una galería. Las ruedas se agrandan, así como las cámaras que las albergan.

Los velos de micelio aparecen muy temprano sobre los pequeños bosquejos cuando aún no están separados. Esto prueba que todos contienen los elementos reproductores del hongo y conidios de diversos tipos. Los micotetos se muestran un poco más tarde sobre los bosquejos más avanzados y son relativamente pequeños.

En el caso de Pseudacanthotermes militaris, la rueda tiene por punto de partida a las unidades distintas que se unen con la siguiente y que ya hemos descrito.

Hemos podido observar varios estadíos de la construcción de las ruedas con hongos por Protermes minutus (1945, Costa de Marfil).

 

1° El punto de partida de la rueda son algunas columnas o pilares hechos de bolitas de madera masticada. Estas columna, bastante cilíndricas, son dispuestas en un círculo relativamente regular, el cual marca a la vez la periferia de la futura rueda y la línea de contacto de esta con el suelo del recinto. Llegada a una cierta altura (menos de 1 cm), se inclinan hacia el interior y se bifurcan. Poco a poco, sus “ramas” se unen y realizan una red cuya forma general evoca a una cúpuca iluminada (fig. 218). Toda la estructura es muy frágil, no fui capaz de retirar intacta esta construcción de su alveolo. No se observan ni velos de micelio ni micotetos en este estadío, aún no han tenido tiempo de crecer.

Posteriormente, las obreras llenan los vacíos en la red, dejando solo los espacios estrechos que le dan a la rueda final su aspecto alveolar. En ningún momento se adhiere el bosquejo de la rueda a su soporte.

 

Protermes tiene la costumbre de construir a menudo dos o a veces tres ruedas almacenadas y juntas unas con otras. Las ruedas internas secundarias no parecen estar construidas por confluencia. En efecto, hemos encontrado sus bosquejos, los cuales son pequeñas bolas abundantes sin alveolos. Su construcción se lleva a cabo por medio de aposiciones sucesivas de materiales y no parece estar precedida por un bosquejo alveolar como en el caso anterior. Posteriormente, estas son perforadas y finalizadas de modo que se asemejen a la rueda primaria. Es muy probable de que las ruedas secundarias externas sean construidas por confluencia, por encima de la rueda primaria.

 

 

Sin embargo, en algunos casos hemos tenido la impresión de que la rueda inicial está cortada en dos a la mitad de la altura. Este modo de segmentación sería excepcional.

LOS HONGOS DE LAS RUEDAS

El micelio y los micotetos

            En el espesor de las ruedas de todas las Macrotermitinae (excepto las Sphaerotermes), vegeta el micelio privilegiado de un hongo basidiomiceto de la línea de los Agaricaceae, propio de las Macrotermitinae y perteneciente al género Termitomyces (véase el diagnóstico detallado al respecto ortorgado por R. Heim, 1941, pág. 69).

            Vista desde el exterior, la rueda, al menos en su región superior, está revestida de una especie de recubrimiento al que hemos llamado con el nombre de terciopelo (1937) y que corresponde al micelio que crece sobre la rueda. También se percibe, a veces localizados en una región de la rueda, cuerpos de un blanco puro en forma de pera, llevados por un corto pedículo. Se trata de los micotetos. Este término se creó por Bugnion (1910) para reemplazar los términos alemanes Myzelkoepchen, Knoetchen y Spheren (Doflein,1905) y también al término francés pelota conidia (Jumelle y Perrier de la Bathie, 1907), ([1]). Su tamaño varía de 0,3 mm a 2 mm, según las especies consideradas. En 1937, el estudio de la rueda de Protermes minutus practicado según las técnicas histológicas (fijación, cortes, coloración) nos reveló la presencia de filamentos de micelio diferentes en la masa de la rueda. Distinguimos 3 tipos: “Los más pequeños tienen aproximadamente 1 μm de diámetro, se destacan especialmente por la profundidad y en algunos lugares forman enredos complejos que, sobre los cortes, llaman la atención por su fuerte color rosado (eosinofilia). A lo largo de toda la rueda circula un micelio más grande (3 μm de diámetro) que nunca se une a la red. Por último, existen otros filamentos de tamaño intermedio (1,5 μm a 2 μm de diámetro) que salen de la rueda para formar el “terciopelo” y los “micotetos” (Grassé, 1937, pág. 67). Y a continuación, escribimos: “creo poder afirmar que el final del micelio… pertenece a Xylaria. Mientras que la rueda está en el termitero, este vegeta de alguna manera en el interior de la masa. No se vuelve exhuberante a menos que se modifique el entorno”.

            Mientras la rueda está en buenas condiciones y en su lugar en el nido, el micelio de Xylaria vegeta en la rueda sin presentar aparato soporífero o esporas. Sobre la rueda retirada del nido y colocada por ejemplo en una cámara húmeda, aparecen muy rápidamente en menos de 48 horas las principales características de Xylaria que no aparecen subordinadas a los termiteros y viven saprófitos en la masa de ruedas (fig. 219). No hemos observado nada en el comportamiento de las obreras que se asemeja a la erradicación de un micelio extranjero.

[1] Si JUMELLE y PERRIER DE LA BATHIE recolectaron numerosos hechos exactos, entonces fueron micólogos muy perspicaces, ya que según ellos “todo prueba que sería el micelio de Xylaria el que las obreras, y solo las obreras, de Termes perrieri saben mantener bajo una forma limpia, llena de bolas conidiales (=micotetos)”. Sin embargo, esta interpretación se invirtió por completo.

FIG. 219. - Masas de Xylaria termitum (Ascomiceto) que crece sobre una rueda del termitero abandonado por sus habitantes. Estas formaciones se asimilan con los esclerocios. Microtermes indeterminada de Madagascar (según R. HEIM, 1977).

FIG. 219. – Masas de Xylaria termitum (Ascomiceto) que crece sobre una rueda del termitero abandonado por sus habitantes. Estas formaciones se asimilan con los esclerocios. Microtermes indeterminada de Madagascar (según R. HEIM, 1977).

FIG. 220. - Esquema que muestra las relaciones de un Agárico (Termitomyces) con la rueda. Nomenclatura de las partes del hongo (según R. HEIM, 1977).

FIG. 220. – Esquema que muestra las relaciones de un Agárico (Termitomyces) con la rueda. Nomenclatura de las partes del hongo (según R. HEIM, 1977).

En 1944, escribí: “El paro en el crecimiento de Xylaria y otros saprófitos tiene probablemente diversas causas que no están directamente relacionadas con las termitas: 1) microclima del termitero; 2) composición química del entorno; 3) acción inhibidora y esterilizante del micelio de las Termitomyces con respecto a otros hongos (secreción de una sustancia antibiótica)”. En la actulidad, añadiría que no descartamos la posibilidad de que tengan ciertas sustancias (saliva o fluido rectal) que actúan en el desarrollo de los hongos.

            Roger Heim (1941) dio a conocer en detalle la estructura de diversos estados de Termitomyces y su ciclo biológico (fig. 220). Acerca de los Termitomyces, anfitriones de las ruedas, solo vamos a dar los datos más resaltantes.

            El micelio que actúa dentro o sobre la rueda se compone de filamentos estrechos (1,8 a 3,4 μm de diámetro), flexuosos, cortados en pedazos raros, ramificados, con anastomosis y lugares inflamados.

FIG. 221. - Termitomyces fuliginosus, porción del micelio que cubre la rueda de una termita indeterminada (terciopelo); algunos elementos celulares (b) se desprenden del micelio y corresponden a blastosporas cilíndricas. L, filamentos con plasma granulado, acidofilo o lacticíferos (según R. HEIM, 1977).

FIG. 221. – Termitomyces fuliginosus, porción del micelio que cubre la rueda de una termita indeterminada (terciopelo); algunos elementos celulares (b) se desprenden del micelio y corresponden a blastosporas cilíndricas. L, filamentos con plasma granulado, acidofilo o lacticíferos (según R. HEIM, 1977).

FIG. 222. - Elementos constituyentes de un micoteto de Termitomyces schimperi, sobre la rueda de Bellicositermes subhyalinus. A, B, C, filamentos conidióforos que dan esferocitos; D a G, formación de conidios de hongos (blastosporas); H, un esferocito aislado. Modelo hecho según el estado vivo (según P.-P. GRASSÉ, 1945).

FIG. 222. – Elementos constituyentes de un micoteto de Termitomyces schimperi, sobre la rueda de Bellicositermes subhyalinus. A, B, C, filamentos conidióforos que dan esferocitos; D a G, formación de conidios de hongos (blastosporas); H, un esferocito aislado. Modelo hecho según el estado vivo (según P.-P. GRASSÉ, 1945).

FIG. 223. - Elementos constituyentes de un micoteto de Termitomyces striatus sobre la rueda de Pseudacanthotermes militaris. A, filas de conidios ovoides con ramificaciones dicotómicas que nacen de grandes células esféricas o esferocitas; B, conidios aislados; C, germinación de esferocitos situados en la periferia delmicoteto (según R. HEIM, 1977).

FIG. 223. – Elementos constituyentes de un micoteto de Termitomyces striatus sobre la rueda de Pseudacanthotermes militaris. A, filas de conidios ovoides con ramificaciones dicotómicas que nacen de grandes células esféricas o esferocitas; B, conidios aislados; C, germinación de esferocitos situados en la periferia delmicoteto (según R. HEIM, 1977).

En sus extremidades, los filamentos se alargan y se compartimentan, dando elementos de tamaños y formas variadas que se separan los unos de otros. Entre estos elementos, siempre hay elipsoides o esferoides de 12 a 15 μm de diámetro: corresponden a los esferocitos libres de micologos.

            Los micotetos nacen del terciopelo micelino y pasan luego de su formación por una fase de estabilidad. Presentan la siguiente estructura: un grupo cerrado de filamentos micelinos se erige completamente por encima del terciopelo y fuera de la rueda (fig. 221 y 222). Estos filamentos, en su extremidad libre, forman grandes células (15 a 25 μmde diámetro) esféricas o esferocitas que se consideran como conidios, los cuales a su vez engendran las cadenas de conidios ovoides que se asemejan a levadura (fig. 223). En la periferia del micoteto, los esferocitos otorgan elementos columniformes de significado desconocido (fig. 217).

            Los conidios permanecen relativamente fijos a los elementos que los formaron, lo que explica la coherencia del micoteto.

El carpóforo (fig. 225, 226, 228)

            Bajo ciertas condiciones bioclimáticas, algunos micotetos se transforman en un cono que se extiende y donde se encuentran 4 tipos de elementos constituyentes, según R. HEIM (1940-1977): 1° los esferocistos provenientes de la cima del micoteto y de los conidios ovoides; 2° los filamentos micelinos relativamente circonvolucionados, divididos en células con dos núcleos; 3° los filamentos conectores estrechos; 4° filamentos lactíferos (o vasiformes) a menudo bastante largos.

FIG. 224. - Pseudorhiza que se desarrolla a partir de micotetos y del terciopelo micelino sobre una rueda de Ancistrotermes latinotus (x 1,6). Algunos de estos pseudorhiza portan un bosquejo que permanecerá estéril (según P.-P. GRASSÉ y R. HEIM, 1950).

FIG. 224. – Pseudorhiza que se desarrolla a partir de micotetos y del terciopelo micelino sobre una rueda de Ancistrotermes latinotus (x 1,6). Algunos de estos pseudorhiza portan un bosquejo que permanecerá estéril (según P.-P. GRASSÉ y R. HEIM, 1950).

FIG. 225. - Corte en el nido de Ancistrotermes latinotus (Bossembélé, República Centroafricana), (x 0,7) que muestra el agárico termitófilo, Termitomyces medius, completamente desarrollado con su sombrero o carpóforo. Al pie se encuentran numerosos primordios cónicos (según P.-P. GRASSÉ y R. HEIM, 1950).

FIG. 225. – Corte en el nido de Ancistrotermes latinotus (Bossembélé, República Centroafricana), (x 0,7) que muestra el agárico termitófilo, Termitomyces medius, completamente desarrollado con su sombrero o carpóforo. Al pie se encuentran numerosos primordios cónicos (según P.-P. GRASSÉ y R. HEIM, 1950).

FIG. 226. - Carpóforo de Termitomyces mammiformis coronado por su perforatorium (imitación de H. HEIM, 1977).

FIG. 226. – Carpóforo de Termitomyces mammiformis coronado por su perforatorium (imitación de H. HEIM, 1977).

Se desprende de los estudios de R. Heim que un micoteto es un primordio latente de pseudorhiza bloqueado en su desarrollo. En cantidades muy pequeñas, los micotetos de un termitero se transforman en pseudorhiza (fig. 224 a 227). ¿Depende esta transformación únicamente de las condiciones del microclima o es que las termitas ejercen una influencia sobre la vegetación fúngica de la rueda? Es posible que ambos intervengan, pero no tenemos conocimiento de hechos que demuestren la acción favorecedora o inhibidora de las termitas sobre las Termitomyces.

FIG. 227. - Termitomyces striatus sobre las ruedas de Pseudacanthotermes militaris (La Maboké, República Centroafricana). A, rueda con micotetos (m); B, micotetos iniciando pseudorhiza; C, estadío más avanzado; p, bosquejo de la pseudorhiza (según R. HEIM, 1977).

FIG. 227. – Termitomyces striatus sobre las ruedas de Pseudacanthotermes militaris (La Maboké, República Centroafricana). A, rueda con micotetos (m); B, micotetos iniciando pseudorhiza; C, estadío más avanzado; p, bosquejo de la pseudorhiza (según R. HEIM, 1977).

El cordón que se convierte en el micoteto se extiende y se dirige hacia lo alto (geotaxis negativa): se trata de la pseudorhiza. En su cima, las células se organizan y se anuncian el sombrero que florecerá fuera del termitero (fig. 225). El detalle de la organogénesis del carpóforo fue otorgado por R. Heim en sus diversos estudios sobre el tema y en su libro de 1977. La pseudorhiza efectúa efectúa su ascenso hacia el aire libre a ravés de la capa de tierra que la corona o a trav´s de la pared dura del termitero (caso de Bellicositermes y Macrotermes) y todo “gracias al movimiento casi totalmente helicoidal que lo impulsa y que colabora con el rol perforador de la cima piléica”, (R. Heim, 1977, pág. 25), (pileus = cima del carpóforo). Las figuras 224 a 228 completan nuestro texto. La cima de la pseudorhiza es una formación anatómica adaptativa propia del género Termitomyces y que Heim llama perforatorium. Este es desigual, muy duro y empuja la tierra muy compacta en la que penetra (atraviesa los gruesos muros de los termiteros de Bellicositermes y de Macrotermes).

            Al aire libre, el carpofóro desarrolla un gran tamaño, lo cual no deja de ser un problema para el biólogo.

            En un termitero que dio lugar a 150 carpóforos de Termitomyces robustus, R. Heim (1977) observó largos cordoncillos delgados y blancos, enredados con otros que son los rizomorfos, los cuales representan una fase vegetativa del hongo durante su vida de hipogeo, así como se forman también numerosos basidiomicetos no termitófilos. Hemos encontrado algunos rizomorfos, tal y como los representó R. Heim (1977, fig. 3), en los termiteros de Bellicostermes subhyalinus y de Odontotermes sp., de Protermes minutus. En todos los casos, se trataba de sociedad poco prósperas. En el caso de Odontotermes, los rizomorfos emanaban de ruedas que sufrían de sequedad.

            Parece que cada género de Macrotermitas, véase cada especie, tienen sus propios Termitomyces, esa es la opinión del naturalista más competente en la materia, R. Heim.

            He aquí la lista de Termitomyces cuyos anfitriones son conocidos:

FIG-227B

El estudio botánico de todos los Termitomyces asiáticos se debe retomar desde el principio. A menudo ha sido realizado por no especialistas y aporta a veces piezas mal conservadas.

 etos de las ruedas parece, en general, relacionada a un ciclo estacional, aunque el microclima del interior de los grandes termiteros varía poco a lo largo del año. Sin embargo, es posible que solo sea necesario un ligero cambio de temperatura para desencadenar el crecimiento de los pseudorhiza. No se ha estudiado sistemáticamente la ecología de las termitas y de sus anfitriones en sus relaciones con el microclima, por lo que revela muy poca información.

            A falta de estadísticas, diremos que en la sabana la salida de los carpóforos se realiza sobre todo al principio de la temporada de lluvias, en el bosque durante la misma estación.

            Sin embargo, es importante decir que algunos termiteros no presentan nunca carpóforos, mientras que otros muy conocidos por los africanos de las cercanías, los tienen todos los años.

            No descartamos la opinión según la cual las termitas intervendrían en la rueda y desempeñarían un papel importante en la formación de la pseudorhiza o en su inhibición.

            Hemos encontrado muchas veces en los nidos de Bellicositermes, Macrotermes y Odontotermes con pseudorhiza secas, relativamente largas y dejadas intactas por los habitantes (con respecto a las plantas cuyas raíces penetran en el termitero).

            En la producción de carpóforos a partir de los micotetos, nos hemos sorprendido por la velocidad y gran crecimiento de la pseudorhiza y de su parte superior.

FIG. 228. - Termitomyces giganteus (especie no descrita), carpóforos adultos, recogidos en La Maboké, República Centroafricana (tomada por R. HEIM, 1977).

FIG. 228. – Termitomyces giganteus (especie no descrita), carpóforos adultos, recogidos en La Maboké, República Centroafricana (tomada por R. HEIM, 1977).

La mayoría de veces, la pseudorhiza y carpóforo pesan mucho más que la rueda que los soporta, como en el caso extremo de Termitomyces giganteus, ¡cuyos carpóforos pesan hasta 2,500 kg con un diámetro de 35 cm! (R. Heim, 1977, pág. 186), (fig. 228). Especie no descrita.

            ¿De dónde saca el hongo los materiales (agua, sales minerales, nitrógeno) necesarios para su rápido crecimiento? El problema no ha logrado retener atención alguna, a pesar de su evidencia. Por ahora, la palabra la tienen los micólogos.

            La transmisión de Termitomyces de una colonia a otra no ha sid objeto de algún estudio a profundidad ([1]). Hemos encontrado esferocistos en las larvas y ninfas. Recordemos que las ninfas de Bellicositermes y Macrotermes, un poco antes de experimentar la muda imaginal, son alimentadas a la fuerza con una pasta de madera por las obreras. Estas tienen su tubo digestivo lleno, incluido el intestino medio.  El bolo alimenticio parece estar hecho de la materia de las ruedas que carcomen las obreras y que guardan en su buche para vertirlo en el cibario de las ninfas (o soldados). En el bolo alimenticio se observa conidios (esferocitos) como los que se observan en los micotetos, ¿pero estos elementos escapan de la digestión enzimática en el intestino medio o su membrana es atacada por las enzimas de las bacterias simbióticas? Los imagos ya no tienen el intestino lleno de materia, pero hemos visto esferocistos y conidios. Los imagos alados permanecen varios días en el nido antes de emigrar. ¿Será posible que los conidios se fijen en su superficie, pero que permanezcan ahí solo hasta la construcción de la primera rueda? No podemos afirmarlo.

            También se puede suponer que las termitas no intervienen en la transmisión de los hongos, ya que la reproducción de estos estaría asegurada por las esporas resistentes producidas por el carpóforo y esparcidas por la naturaleza. La presencia constante de Termitomyces en todas las ruedas no se explica bien a través de un mecanismo aleatorio. Sin embargo, en favor de tal modo de transmisión, se puede resaltar que las Xylaria, simples saprófitos, también son constantes y que la espora es su único agente de transmisión.

            También debemos recordar que las ruedas que construyeron las Ancistrotermes criadas por Sands (1960) permanecieron estériles.

El caso particular de Termitomyces microcarpus

            Este hongo, que no hemos observado y que solo conocemos a través de libros, tienen singularidades que personalmente no comprendemos.

[1]  RUYOOKA (1979), al cultivar en un entorno que contenía 2% de agar y 2% de un extracto de malta de inóculos en el intestino de Bellicositermes (¿subhyalinus?) de todas las castas, vio el desarrollo de micelios, de los cuales algunos atribuye a Termitomyces y otros a fungi imperfecti. A sus investigaciones les falta rigor.

FIG. 229. - Termitomyces microcarpus. Carpóforos agrupados sobre el "panal" hecho de fragmentos de ruedas expulsadas por las termitas de su nido (Camerún x 0,8, según R. HEIM, 1952).

FIG. 229. – Termitomyces microcarpus. Carpóforos agrupados sobre el “panal” hecho de fragmentos de ruedas expulsadas por las termitas de su nido (Camerún x 0,8, según R. HEIM, 1952).

Al ser de tamaño pequeño (campanas que miden de 10 a 17 mm de diámetro), no crece sobre las ruedas que están en el termitero como es el caso de las Termitomyces estudiadas en las páginas anteriores, sino que se trata de un panal micótico grueso de 1 a 2 cm, constituido por fragmentos de micotetos y primordias granuliformes, irregularmente globulosas de 0,2 a 2 mm de diámetro aproximado, soldados sin apretarse y cimentados por filamentos micelinos mezclados con micelas de arcilla depositadas por las termitas (Bellicositermes natalensis = B. bellicosus), (R. Heim, 1977, pág. 112), (fig. 229).

            Este hongo, al que todos los autores ven vivo en relación a las termitas, fue encontrado en los siguientes países: Indochina, Ceilán, India, Sudáfrica, Congo – Kinshasa, Congo – Brazzaville, República Centroafricana, Camerún, Sierra Leona, Guinea Superior, donde viven las Macrotermitinae.

            Petch (1913), muy intrigado por T. microcarpus al que llama Entoloma microcarpum, propone dos hipótesis. La primera: las pequeñas masas blancas encontradas en el zócalo micótico serían los homólogos de los micotetos. Después de un periodo de cultivo en el termitero, el hongo perfería su vigor y tendría necesidad de un rejuvenecimiento. Las termitas portarían micotetos fuera del nido, en la superficie, donde se desarrollarían los carpóforos. Luego, las termitas recolectarían las esporas que van a utilizar para sembrar nuevas ruedas. La segunda hipótesis: el T. microcarpum se desarrollaría de forma normal bajo el suelo desnudo y encontraría en los termiteros demolidos un sitio favorable para su desarrollo. Esta segunda hipótesis está en completo desacuerdo con los hechos conocidos. Bottomley y Fuller (1921) reportaron varias observaciones concernientes a Termitomyces microcarpus. Estas fueron de dos tipos: 1° Odontotermes badius transporta fragmentos de ruedas y posiblemente tierra fuera de su nido. Sobre estos “escombros” tomados en una red micelina, algunas horas más tarde, crecen micotetos que son los primordia de los pequeños agáricos. 2° Una pequeña cantidad de escombros desarrollados en un papel da luego de 36 horas pequeños agáricos cuyas campanas, blancas y cónicas, miden de 4 a 8 mm de diámetro. Los montículos examinados en el microscopio revelan estar compuestos de materia vegetal y de partículas terrosas, unidos por el micelio ramificado.

            Por otro lado, estos dos autore otorgan las fotografías de dos termiteros de Odontotermes badius, cubiertos por centenares de Termitomyces microcarpus.

            Asimismo, Bottomley y Fuller (1920) encontraron parterres de Termitomyces microcarpus en relación con los termiteros de Odontotermes transvaalensis y O. angustatus (tomado por Fuller como O. vulgaris). Ambos vieron los pequeños orificios a través de los cuales las obreras de estas tres especies expulsarían de su nido los fragmentos de ruedas que depositan sobre una capa espesa, por encima o cerca de su hogar. Al poco tiempo, los fragmentos se ven unidos por un fieltro micelino, el cual rápidamente da lugar a carpóforos.

            Coaton (1950, 1953, 1961) publicó información interesante acerca de los hongos termitófilos de África austral. De inmediato vemos que refutan la idea según la cual, en esta región, los Termitomyces no formarían carpóforos a partir de las ruedas. Coaton volvió a encontrar a Termitomyces medius naciendo de las ruedas de Ancistrotermes latinotus, así como también observó un Termitomyces sp. salir de las ruedas de Odontotermes badius. Este hongo se asemeja mucho a T. albuminosus (Berkeley) que crece sobre las ruedas de Odontotermes obesus (Base, 1923; Bakshi, 1951). Coaton observó con cuidado a los Termitomyces microcarpus creciendo sobre los lechos de fragmentos de ruedas expulsados de sus nido por las O. badius de la región de Pretoria. En verano, las parterres con matas de  Termitomyces microcarpus son extremadamente frecuentes y revelan la presencia de nidos de esta termita (el texto del autor sudafricano se complementa con excelentes fotografías y aclara todas las dudas).

            Según Coaton (1961), dos causas incitan a las obreras a llevar fuera del nido a los fragmentos de ruedas para obtener la fructificación: la primera es la necesidad de las aladas de disponer de esporas con el fin de transmitir el hongo a nidos nuevos recientemente fundados y la segunda es la necesidad de mantener sobre las ruedas al hongo bajo una forma conidia (eliminación de las ruedas que portan las primoria de pseudorhiza).

            Sin embargo, al expresar estas hipótesis, Coaton olvida que en el mismo estudio ha descrito la producción por parte de Odontotermes badius de un Termitomyces sobre las ruedas del nido y de un Termitomyces (T. microcarpus) y que ha observado que las emigrantes de Odontotermes badius no coinciden con el crecimiento, fuera del nido, de los carpóforos de T. microcarpus.

            Los hechos revelados por Coaton (1961) informan que dos especies de Termitomyces pueden crecer en las ruedas de un mismo termitero de Odontotermes badius, pero en condiciones de entorno diferentes. La rueda entera, ubicada dentro del nido, engendra T. albuminosus ([1]) y la rueda llevada fuera del nido da lugar a T. microcarpus.

            ¿Qué concluyen estos hechos? La rueda no contiene una sola especie de micelio, sino que tiene como mínimo dos. Esta es la opinión con la que coincidimos desde 1937. Otra interpretación se nos viene a la mente, pero le damos poco crédito. La rueda solo contiene una especie de micelio que, según el entorno donde esté ubicado, da lugar a carpóforos del tipo albuminosus (Eutermitomyces de R. Heim) o del tipo T. microcarpus (Praetermitomyces de R. Heim). Se trataría de dos morfosis de una misma especie. Al cultivar en los ambientes apropiados al micelio de las ruedas de Odontotermes badius, se podrá saber si pertenecen a una sola especie o si se trataría de dos especies. También se podría admitir como se hizo con las Xylaria, el hecho de que T. microcarpus existe en la pared de la rueda en estado de esporas que no germinan ni vegetan a menos que sean llevadas a un entorno conveniente. No obstante, existe un punto importante al que nadie le ha prestado atencipon, el cual es el hecho de que, contrariamente a la regla, los fragmentos de ruedas llevados fuera del nido dan lugar a Termitomyces y alguna Xylaria. Es muy probable de que la termita desempeñe un papel en este asunto tan complicado, ya que debe dependen de ella la ausencia del ascomiteto. ¡He aquí un bello sujeto de investigación!

LA DINÁMICA Y EL VALOR ALIMENTICIO

DE LA RUEDA CON HONGOS

            Desde 1910, Jumelle y Perrier de La Bathie establecieron, con ayuda de cultivos, que las obreras comen los fragmentos de la rueda. Sus observaciones sobre el consumo del terciopelo micelino y de los micotetos por parte de las larvas no son convincentes. Estas observaciones dan a entender que este consumo es cuantitativamente grande. Sin dar razones precisas, estos investigadores estiman que las larvas son alimentadas por las obreras.

            Kalshoven (1936) observó que las Macrotermes, Odontotermes y Microtermes se alimentan de la parte inferior de las ruedas cuando estas han obtenido un cierto grado de maduración, así como también vio que los aportes de materiales compensan la retirada de la materia. Fue debido al artículo de Sands (1969) sobre la asociación de las termitas con los hongos que conocí el pequeño estudio en holandés de Kalshoven, al quien conocía, pero nunca me había ofrecido esta publicación.

            Los trabajos de Grassé y Noirot (1957, 1958) demostraron que la rueda no es una edificación del todo estable, construida una sola vez, se trata de una estructura en perpetua transformación. A pesar de que consideradas globalmente las ruedas presentan un aspecto constante para una especie determinada, su aparente estabilidad resulta del equilibrio entre la construcción y la destrucción. Por lo tanto, es necesario considerarlas desde un punto de vista dinámico y no estático.

            Uno de los casos más íntegros y mejor dilucidado es el de las Macrotermes.

            La comparación de las caras superior e inferior de su rueda revela un fenómeno importante: la parte superior está intacta, pero la inferior está picada por las obreras y por esta razón no está cubeirta del terciopelo micelino (planchas I y II), (fig. 230).

[1]  En Pretoria, COATON encontró un cultivo abundante de Termitomyces microcarpus en las cámaras subterráneas cercanas a la superficie y recubiertas por una capa de arcilla. Vio que hasta 17 hongos nacían de una misma rueda. El investigador no da el nombre de la especie de Termitomyces que perfora la bóveda de arcilla para ir hacia afuera. Si se trata de una tercera especie de Termitomyces sería sorprendente, pero no imposible.

 FIG. 230. - Corte teórico esquematizando la evolución de una rueda de Macrotermes. Ap, aportes; Zm, zona de micotetos; Za, zona alimenticia consumida por las obreras (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT).


FIG. 230. – Corte teórico esquematizando la evolución de una rueda de Macrotermes. Ap, aportes; Zm, zona de micotetos; Za, zona alimenticia consumida por las obreras (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT).

Ahora bien, el consumo de la zona inferior de la rueda va a la par con los aportes constantes de miloesferas sobre la cara superior de la rueda. El aporte y el consumo se compensan a pesar de que una vez construida a rueda, esta permanece con una apariencia casi igual. Todas las obreras de Macrotermes, sea cual sea la especie, se comportan de la misma manera.

            Se han constatado hechos idénticos e igualmente íntegros en las termitas del género Protermes, Odontotermes y Bellicositermes.

            En el caso de Acanthotermes, las ruedas globulosas son consumidas desde dentro y parcialmente ahuecadas.

            Alibert (1964), en Macrotermes lilliborgi, y Josens (1972), en Bellicositermes, Ancistrotermes y Microtermes, confirmaron las observaciones de Grassé y Noirot. Josens dio a conocer una iconografía excelente del renovamiento de las ruedas de Microtermes toumodiensis (fig. 231), de Ancistrotermes cavithorax (fig. 232) y de Odontotermes sp. Josens (1972) estima que 38 ± 2 días es el tiempo de renovación completo de una rueda por una Odontotermes sp., de las sabanas de la Costa de Marfil. La renovación de las ruedas de Ancistrotermes cavithorax y de Microtermes toumodiensis se efectúa a menor velocidad, aproximadamente en 2 meses.

            Creemos que podemos concluir que la rueda con hongos es una edificación en perpetua evolución, la cual está relacionada con la acción doble que sobre ella ejercen las obreras.

            Del conjunto de nuestras investigaciones, está claro que el material de la rueda es un alimento regular de las obreras de Macrotermitinae (el caso de Sphaerotermes es aparte).

            Las obreras roen las partes más antiguas de la rueda e ingieren así un material que ha experimentado la acción prolongada del micelio de Termitomyces (en la Xylaria el micelio es menos abundante).

            Los micotetos se localizan en las partes de edad media de la rueda (fig. 230) y este hecho es muy claro en Protermes y Macrotermes. Los micotetos crecen en las caras verticales de los alveolos de la región media, entre la zona de aportes (superior) y la zona comestible (inferior).

 

FIG. 231. - Esquema de la evolución temporal de las ruedas de Microtermes toumodiensis. Las puntillas menos densas corresponden a los depósitos más recientes, mientras que las puntillas más cerradas a las partes más antiguas. A, evolución de una rueda siguiendo un plan helicoidal, a la izquierda en corte vertical y a la derecha vista por su cara superior; B, vista por su cara superior evolucionando según un modo complicado con dos hélices; C, rueda que evoluciona en anillo (x 0,8, según G. JOSENS, 1972).

FIG. 231. – Esquema de la evolución temporal de las ruedas de Microtermes toumodiensis. Las puntillas menos densas corresponden a los depósitos más recientes, mientras que las puntillas más cerradas a las partes más antiguas. A, evolución de una rueda siguiendo un plan helicoidal, a la izquierda en corte vertical y a la derecha vista por su cara superior; B, vista por su cara superior evolucionando según un modo complicado con dos hélices; C, rueda que evoluciona en anillo (x 0,8, según G. JOSENS, 1972).

En las ruedas jóvenes de Acanthotermes del tipo auricular, los micotetos tienen una localización precisa (fig. 227) en la zona media entre la zona de aportes y la zona comestible. Todo da a entender que los micotetos solo crecen sobre un soporte de lignina que, durante cierto tiempo, a experimentado la acción de las enzimas de Termitomyces.

            El primer análisis químico de las ruedas con hongos fue realizado por Andrews (1916), (especie indeterminada).

            He aquí el detalle: sílice 19,09 %, materia orgánica 75-78%; ácido fosfórico 0,35%, calcio 1,45%, magnesio 0,60 %, nitrógeno 1,98%, agua 11,9%, todo en la materia seca.

            Coaton dio para Bellicositermes natalensis las proporciones aquí indicadas: materia mineral 12%, lignina 15%, hidratos de carbono 42%.

            En 1962, Becker y Seifert analizaron la materia de las ruedas de Odontotermes obesus y de O. redemanni. Para la primera especie, el contenido total de ceniza varía entre 16,3 y 17,5% y entre 10,7 y 11,2 para la segunda especie. En ambas especies, la lignina va de 26,6 a 29,9 % y los hidratos de carbono de 59,1 a 59,9 %.

            La materia mineral representa las partículas de tierra (sílice y otros) que están contenidas dentro de las miloesferas. Sin embargo, las obreras también depositan granos de arena y bolas de arena entre las miloesferas, pero esta práctica es poco común.

FIG. 232. - Evolución temporal de las ruedas de Ancistrotermes cavithorax. Todas las ruedas están representadas en corta siguiendo un plano vertical. Las puntillas menos densas corresponden a los depósitos más recientes y las puntillas más cerradas corresponden a las partes más antiguas. En A, esquema de evolución simétrica con renovación en la parte superior; en B, esquema de evolución simétrica con renovación latero-basal y central, y en C, esquema de evolución asimétrica. Escala de alrededor de 1/2 (según G. JOSENS, 1972).

FIG. 232. – Evolución temporal de las ruedas de Ancistrotermes cavithorax. Todas las ruedas están representadas en corta siguiendo un plano vertical. Las puntillas menos densas corresponden a los depósitos más recientes y las puntillas más cerradas corresponden a las partes más antiguas. En A, esquema de evolución simétrica con renovación en la parte superior; en B, esquema de evolución simétrica con renovación latero-basal y central, y en C, esquema de evolución asimétrica. Escala de alrededor de 1/2 (según G. JOSENS, 1972).

A partir de 1970, los análisis fueron más completos y más detallados, tal es el caso de aquellos que fueron efectuados por Cmelik y Douglas (1970) en Bellicositermes goliath y Odontotermes badius de Rhodésie.

Aquí se presenta la tabla indicando la composición química de las ruedas según la especie:

FIG-232B

Estos análisis revelan que existen diferencias químicas entre las ruedas de las dos especies. Las cenizas totales son casi 3 veces más abundantes en Odontotermes badius que en Bellicositermes goliath, mientras que el contenido de lignina es dos veces más fuerte en la segunda que en la primera especie. Sin embargo, estos análisis no aportan ninguna información acerca de la naturaleza de los materiales utilizados por las obreras constructoras y dejan de lado por completo el problema de la celulosa, de sus estados y de los productos de la degradación después de la acción de las enzimas de Termitomyces.

            Los análisis efectuados en las ruedas de Bellicositermes subhyalinus de Kenya por Abo-Khatwa (1976, 1977) son muy instructivos.

            Dan a entender que una gran fracción de la celulosa se metaboliza por el Termitomyces. Las cifras relativas al nitrógeno total y al ácido úrico son muy bajas y confirman que la rueda no se compone de excrementos, como se había creído durante mucho tiempo.

En porcentaje

Agua: 8,3 – 10 (rueda seca)

Agua: 46,7 – 47,4 (rueda fresca)

Cenizas: 12,1 – 12,5

Fibras no digeridas: 23,5 – 25

Lignina: 14,8 – 18

Celulosa: 7 – 8,7

Azúcares reductores: 1 – 2,4

D manitol: 5,5 – 6,9

Ácido úrico: 0,05 – 0,1

Clorofila: 0,005

Nitrógeno total: 1,20

Lípidos totales: 1,80 – 2,10

P (ppm): 236

Ca (me %): 11,6

Mg (me %): 7

Na (me %)

pH: 6,1 – 6,5

            En los micotetos, el contenido de nitrógeno es de 7,9 %, es decir, que es mucho más elevado que en los materiales de la rueda, donde alcanza solamente 1,2 %. Asimismo, Abo-Khatwa vio en los micotetos una fuente de nitrógeno para las termitas. Por otra parte, los lípidos se encuentran presentes en cantidades casi iguales en el hongo y en la rueda (2,1 %).

            Los análisis relativos a la celulosa contenida en las ruedas han sido ejecutados según nuestro deseo por el Instituto de química de Mulhouse. Ellos mostraron que la celulosa está presente en gran parte bajo la forma de moléculas cortas.

            No se ha llevado a cabo ninguna investigación acerca de las eventuales modificaciones de la lignina en la rueda.

            Estos análisis informan muy poco acerca de la acción que ejerce Termitomyces sobre la madera de la rueda. La D manitol puede prvenir del hongo o de la madera, no se sabe.

            Solo los análisis diferenciales concernientes por separado a la zona de aportes, la zona con micotetos y la zona estéril dan información de aquellas modificaciones químicas que tienen lugar en la intimidad de la rueda bajo la influencia de las enzimas sintetizadas por el hongo.

            Examiné el contenido intestinal de cientos de obreras larvas y ninfas de Bellicositermes, tanto de subhyalinus como de bellicosus, así como también de diversas Odontotermes (especialmente O. pauperans).

            El intestino medio de las obreras prácticamente nunca está alargado por su contenido, el cual varía en composición de un invididuo a otro según los alimentos tomados.

            1° El contenido del buche y del intestino medio de las recolectoras en las Odontotermes se compone de restos vegetales variados con una gran predominancia de la madera, mientras que los restos son de dimensiones relativamente grandes. Los filamentos micelos y los conidios son poco numerosos o casi inexistentes.

            2° Las obreras que se alimentaron de la rueda tienen un contenido intestinal más homogéneo, donde los fragmentos de madera, más pequeños que en el caso anterior, están modificados al punto que es difícil saber de qué parte provienen. Los filamentos micelinos, generalmente muy alterados, y los conidios en grandes cantidad son muy visibles.

            El contenido del buche y del intestino medio se asemeja al de las Odontotermes alimentadas con ruedas.

            Los Batra (1966, 1979) estudiaron el contenido intestinal de dos Odonototermes indias (O. obesus y O. guardaspurensis) y de una Microtermes sp. Según ellos, el tubo digestivo de los soldados y de las reproductoras funcionales no contenían ni fragmentos de micelio ni conidios. Asimismo, encontraron en el intestino de los imagos alados al micelio y los conidios de Termitomyces “pulverizados”. Estos investigadores no hablan de la pasta de madera que llena el tracto digestivo  de las ninfas próximas a la muda imaginal y tampoco de la gran abundancia de bacterias en el intestino posterior de las obreras y de los soldados. El intestino medio de las obreras grandes y pequeñas contiene fragmentos de madera, de micelio y de conidios diversos. Las levaduras señaladas no son levadura, sino que son elementos aislados y elipsoideos formados por Termitomyces. R. Heim los pensó de forma variada.

            Según estos mismos autores, las obreras, los soldados, las larvas y las ninfas intercambiarían un alimento proctodeal constituido por materiales fecales. Son los únicos termitólogos que les atribuyen un alimento proctodeal a las Macrotermitinae.

            El alimento proctodeal en las termitas con zooflagelados nunca es de material fecal.

            Añadimos también que a menudo en el contenido intestinal de obreras y soldados encontramos esporas y filamentos micelinos que no pertenecerían a Termitomyces de las ruedas. Es posible que provengan de la madera infiltrada en el micelio o de los restos de tallos o de hojas parasitadas por un hongo.

            En algunos casos, el contenido intestinal es muy rico en conidios y en filamentos micelinos que parecen provenir de los micotetos. Asismismo, Noirot (1955) observó que las obreras pequeñas de Bellicositermes bellicosus que se van a transformar en soldados blancos son “cebadas con intensidad por las otras obreras y acumulan reservas considerables. El examen del tubo digestivo de los individuos aún lejos de realizar la muda (cuando el vaciado intestinal aún no ha sucedido) muestra la presencia de alimentos sólidos, sobre todo en el intestino posterior. Ahí se puede encontrar una masa de color marrón claro y muy fina que se muestra forma casi por completo de conidios-levaduras provenientes de las ruedas con hongos, con filamentos de apariencia micelina por todas partes. No hemos visto restos de lignina o herbáceos identificables”, (pág. 520).

            Las ninfas de la última edad de Bellicositermes y de Microtermes son alimentadas por las obreras con una pasta espesa hecha de madera aplastada con conidios y filamentos micelinos, el tubo digestivo literalmente está atiborrado de esta pasta. El tejido adiposo de estas ninfas, el cual está muy desarrollado, pasa a los imagos alados, ya que constituye una reserva alimenticia que los individuos fundadores utilizan antes de ser alimentados por sus descendencia.

            Tales ejemplos refuerzan la idea de que las obreras practican la alimentación diferencial en relación con la casta y el estadío de desarrollo individual.

            Las larvas que son alimentadas con saliva no tienen prácticamente ningún elemento en su tracto digestivo. He visto algunos corpúsculos que se asemejaban a los conidios esféricos, pero no pude asegurar la exactitud de esta afirmación. Los Batra hicieron acotaciones similares.

            En conclusión: el alimento fundamental y normal de las obreras, las únicas que se alimentan por sí mismas, es la parte inferior de las ruedas (Noirot y Grassé, Alibert, Josens). Los micotetos, cuya masa total es muy pequeña para cubrir las necesidades de las obreras y de las crías, solo puede desempeñar un papel de alimento de calidad (vitaminas, factor de crecimiento, enzimas) en la nutrición de las Macrotermitinae ([1]).

LOS MICOTETOS, FUENTE DE ENZIMAS CELULÍTICAS

PARA LAS MACROTERMITINAE

            Se supone que el intestino anterior (¿glándulas salivales?) y el intestino medio de las Macrotermitinae elaboran la celulasas. Misra y Ranganathan (1954) las encontraron en un extracto del intestino de Odontotermes obesus (paredes y contenido no separado), pero al descubrir que la actividad celulásica alcanza su valor máximo en el segmento posterior del intestino, dedujeron que las enzimas son elaboradas por las bacterias que llenan la panza.

[1]  Algunos biólogos (KOENIG, 1778; DOFLEIN, 1905, 1906; ESCHERISCH, 1909; BUGNION, 1910) vieron en los micotetos el alimento de la pareja real y de las crías. Se trata de una opinión insostenible. Los reyes y reinas son alimentados con saliva por las obreras alimentadoras. Su contenido intestinal es exclusivamente líquido.

FULLER (1920), con respecto a Bellicositermes natalensis, escribió lo siguiente: “Aparentemente iguales al momento del nacimiento, los jóvenes se ven rodeados de un tipo de alimentación particular y sus piezas bucales están lo suficientemente bien desarrolladas para arrancar las partes del delicado tejido que compone a los micotetos”. ¡Es bueno decir que es bastante fácil demostrar que las formas inmaduras se alimentan regularmente a expensas de las células que componen a los micotetos!

En verdad, FULLER no aportó ni un solo hecho favorable a su tesis. A pesar de largas horas de observación, nunca he visto a una larva de Macrotermitinae paciendo micotetos. Las piezas bucales son demasiado suaves como para moler cualquier cosa.

FIG-232C

Abo-Khatwa (1978) fue el primero en sostener que los micotetos de Termitomyces serían la fuente de celulasas de Macrotermitinae.

            Fundamenta su hipótesis en el fuerte contenido de celulasa de los micotetos. La tabla siguiente resume lo esencial de la parte analítica de sus investigaciones.

            Impresionado por el hecho de que el contenido del intestino medio ejerce el 96,4 % de la actividad celulósica intestinal y las paredes solamente 3,5 %, Abo-Khatwa atribuye a los micotetos el aporte en celulosas FP (= celulosas 1). Este razonamiento, a pesar de su aspecto lógico, no está exento de crítica. En efecto, a pesar de su poca actividad enzimática, el epitelio del intestino medio puede ser el productor de la enzima celulosa 1, pero si la rechaza en el orificio del tubo digestivo a medida que se forma, el análisis solo puede encontrar poca cantidad en el lugar de la síntesis. Abo-Khatwa, por el contrario, atribuye la producción de la celobiasa al intestino medio.

            Los Martin (1978, 1979) repitieron las investigaciones de Abo-Khatwa, sin conocerlas. Operaron en Bellicositermes natalensis de la región de Pretoria. También revelaron en el intestino medio de esta termina la presencia de tres enzimas que intervienen en la digestión de la celulosa: celulasa 1, celulasa x y celobiasa. Estas enzimas se encuentran en la panza rectal pero en menor cantidad.

            Los extractos del intestino medio y de las glándulas salivales no manifiestan ninguna actividad celulásica 1. Los Martin concluyen que la enzima de contenido intestinal proviene de los micotetos ingeridos por la obrera.

 FIG-232D

Véase la tabla que expresa los resultados aquí descritos:

FIG-232E

Estos resultados difieren al menos en dos puntos de aquellos de Abo-Khatwa, quien detecta una actividad no muy significativa de celulasa 1 en la pared del intestino medio y que no revela actiidad enzimática alguna en el material que compone la rueda ([1]).

            El hecho de que el hongo y la termita dispongan de las mismas enzimas no es nada sorprendente, ya que uno y otro tienen los mismos alimentos: la celulosa y la lignina.

            Antes de seguir, debemos recordar que del conjunto de estudios efectuados sobre las ruedas con hongos y su rol se desprenden algunos hechos establecidos sólidamente:

            1° La rueda se compone de materiales ricos en celulosa que han transitado rápidamente por el tubo digestivo sin ser digeridos.

            2° Las obreras de Macrotermitinae se alimentan de las partes bajas de las ruedas, aquellas que son más antiguas y que han experimentado la acción celuloítica del micelio de los Termitomyces y es posible que también de Xylaria.

            3° Las obreras se alimentan de micotetos y pican el terciopelo micelino, pero en pequeñas cantidades (lo que explica el número relativamente bajo o muy bajo de conidios de diversos tipos presentes en su contenido intestinal), ([2]).

            4° El intestino medio (y es posible que también las glándulas salivales) produce celulasas x y B-glucosidasas. Es posible que el epitelio del intestino medio elabora la celulasa 1.

            Las partes de la rueda que comen las obreras son aquellas que han experimentado durante un largo tiempo la acción de las celulasas, gracias a las cuales se nutre el hongo Termitomyces. Este es un hecho establecido sólidamente e indiscutible.

            Se sabe que la celulosa y la lignina están profundamente modificadas por el micelio del agarical, pero no se puede afirmar que la celulosa cristalina esté exenta de la parte de las ruedas mordidas por las termitas, aunque parece que es probable.

            En tal incertidumbre, se vuelve legítimo de hacer la siguiente pregunta: en el intestino medio de las obreras, ¿la ausencia de la celulosa 1 tiene que ver con la ausencia de la celulosa cristalina en el alimento ingerido?

            Los Martin razonaron como si la rueda consumida se compusiera de madera normal, con una mezcla de celulosas. Ahora bien, las partes de la rueda consumidas que han pasado, como mínimo, por una digestión previa, poseen celulosas en estado de moléculas cortas y la lignina está parcialmente degradada.

[1] Esta última diferencia puede depender de la parte de la rueda analizada. Recordemos que la parte consumida por la termita no tiene micotetos y que la red micelina debe estar relativamente regresionada.

[2]  Otra cuestión. ¿Cómo puede permanecer tan fuerte la actividad celulásica en los segmentos intestinales posteriores con la cantidad tan débil de micotetos absorbida por las obreras? cantidad ínfima comparada con la masa de la rueda consumida. La observación del comportamiento de las obreras es esencial para interpretar justamente estos hechos, no hay que olvidarlo.

FIG. 114. - Sistema nervioso cefálico de Bellicositermes bellicosus obrera, visto en el sitio, la cabeza supuestamente transparente. A, vista dorsal; B, vista lateral izquierda; 1, nervio ocelar (añadido, solo existe en el imago alado); 2, rudimento del nervio óptico; 3, nervio antenal; 4, nervio fronto-labral; 4b, grupo que inerva el clípeo y la musculatura labral; 4c, nervio labral; 5, nervus connectivus; 6, nervus procurrens; 7, nervus recurrens; 8, nervio esofágico; 9, nervio lateral del cuerpo cardíaco; 10, nervio mediado del cuerpo cardíaco; 11, nervio de los cuerpos alados; 12, nervus tegumentalis tritocerebri; 13, nervio hipofaríngeo; 14, nervio mandibular; 15, nervio maxilar; 16, nervio labial anterior; 17, nervio labial posterior; 18, nervio yugal.

FIG. 114. – Sistema nervioso cefálico de Bellicositermes bellicosus obrera, visto en el sitio, la cabeza supuestamente transparente. A, vista dorsal; B, vista lateral izquierda; 1, nervio ocelar (añadido, solo existe en el imago alado); 2, rudimento del nervio óptico; 3, nervio antenal; 4, nervio fronto-labral; 4b, grupo que inerva el clípeo y la musculatura labral; 4c, nervio labral; 5, nervus connectivus; 6, nervus procurrens; 7, nervus recurrens; 8, nervio esofágico; 9, nervio lateral del cuerpo cardíaco; 10, nervio mediado del cuerpo cardíaco; 11, nervio de los cuerpos alados; 12, nervus tegumentalis tritocerebri; 13, nervio hipofaríngeo; 14, nervio mandibular; 15, nervio maxilar; 16, nervio labial anterior; 17, nervio labial posterior; 18, nervio yugal.

Ansat y sus colaboradores (1960), al practicar crías experimentales de Odontotermes, reportaron  que una cierta ración de micotetos es indispensable en Macrotermitinae para mantener el equilibrio fisiológico, ya que sin ello su longevidad se ve disminuida.

            Los Martin (1979), llevados por su entusiasmo de jóvenes investigadores, lo cual es muy natural, olvidaron el proverbio “el que mucho abarca, poco aprieta”. Eso es lo que hacen al atribuirle un origen exógeno a la celulasa 1, gracias a la cual las Trinervitermes nervoides digerirían la celulosa. Ahora bien, las Trinervitermes se alimentan de hierbas y de hojas muertas que no han sido atacadas por los hongos. Las pajas de hierba y fragmentos de hojas son amasados en las partes altas y secas de los pequeños domos que las Trinervitermes edifican en la superficie de las sabanas, por encima de la red de galerías que conduce en profundidad a las cámaras de vivienda. En estas masas de pajas de hierbas, siempre secas, no se desarrolla ningún hongo. La hipótesis de los Martin no tiene fundamento. También añado que no sabemos si todas las especies de Trinervitermes hacen “provisiones” de restos vegetales.

            Los Martin (1979) interpretan ciertos hechos a su manera para mantener su tesis. Por ejemplo, en París desde fines de marzo de 1939 hasta el 10 de junio de 1940, he conservado viva y en estado próspero una gran población de obreras y de soldados de Bellicositermes sin rueda con hongos, sin ningún micoteto. Los Martin basan su tesis suponiendo que la madera con la que yo alimentaba a mis B. bellicosus estaba infestada de hongos, fuente de celulasas que les permiten a las obreras subsistir. Aprovecho la ocasión para precisar que la madera con la que proveía a las Bellicositermes era la misma con la que alimentaba a mis crías de Kalotermes y de Reticulitermes. Por rigor científico, diría que no elimino la eventualidad en la que algunas fragmentos de madera hayan podido tener una ligera infiltración miceliana, pero en cualquier caso no se trataría de madera podrida ni digerida previamente. Esta madera muy seca, en el caso de una problemática de contaminación miceliana, contendría una cantidad infinitesimal de celulasas.

            Sin rechazar la idea de que los micotetos ingeridos llevan celulasas y vitaminas a las obreras de Macrotermitinae, admitimos que las obreras poseen otras dos fuentes de celulasas: 1° aquellas que elaboran por sí mismas y 2° aquellas que son sintetizadas por sus bacterias simbióticas. Estas dos fuentes son suficientes para mantener el equilibrio nutricional del insecto.

OTROS  ROLES SUPUESTOS DE LAS RUEDAS CON HONGOS

            Como registro, indicaremos que los antiguos autores como Smeathman, Savage y algunos otros supusieron que las ruedas serían las fuentes de alimentación de las crías, aunque es verdadero que las larvas de todas las edades y de todas las castas abundan sobre ella, a veces al punto de estar en contacto entre ellas. Ahí encuentran humedad y una temperatura constante, además que el terciopelo micelino forma una alfombra conveniente para el tegumento blando y permeable de las crías. Hemos encontrado ruedas de Bellicositermes, cuyas grietas estaban llenas de huevos. No obstante, las crías y los huevos se encuentran también abundantemente en las cámaras sin ruedas, situadas en el interior o quizá en el exterior del habitáculo (es el caso de B. subhyalinus y de numerosas especies de Odontotermes).

            Según Ghidini (1938) las ruedas ricas en agua favorecerían el mantenimiento de un alto grado de humedad al interior del nido. Luscher (1951) comparte esta opinión y sostiene que las fermentaciones (sic) que tienen lugar en la rueda producirían calor, lo cual contribuiría a incrementar y estabilizar la temperatura del habitáculo. La temperatura elevada (29° C) que reina en el habitáculo de Bellicositermes de Costa de Marfil, por ejemplo, se debe más al metabolismo de los insectos mismos y a la temperatura exterior que a Termitomyces ([1]). En en caso de Nasutitermes exitiosis, no cultivadora de hongos, la temperatura del centro del nido habitado es superior de 8 o 10° C a la temperatura de un nido inhabitado.

  1. Heim (1940, 1947) expresó la idea que la confección de la ueda es una serie de actos gratuitos y sin finalidad, una especie de actividad vacía. Cuando se demostró el valor alimenticio de la rueda (Grassé y Noirot, 1958; Alibert 1964; Sands, 1969; Josens, 1972), se rechazó esta interpretación.

EL CASO DE “SPHAEROTERMES SPHAEROTHORAX”

            Esta termita ocupa un lugar entre las Macrotermitinae (Grassé y Noirot, 1948). Sus construcciones y muros se describen en el tomo II de este estudio.

FIG. 232 bis. – Sphaerotermes sphaerothorax. A, se muestran las pequeñas ruedas pegadas a radicelos que forman un cuero muy denso (x 0,5); B, fragmento de cuero radicular con una gran cantidad de ruedas (x 1,2), (según P.-P. GRASSÉ y CH. NOIROT, 1948).

[1]  Durante 12 meses en Pretoria, GEYER (1951) registró continuamente la temperatura: 1° en la rueda grande del nido de Odontotermes badius situado a una profundidad de 45 cm, 2° en el suelo al mismo nivel. Las temperaturas medias de la rueda se clasifican entre 12,9° C (en julio) y 23,7° C y del suelo entre 11,8° C y 22,5° C (en diciembre). La diferencia entre las temperaturas del termitero y del suelo es muy ligera como para atribuírsela a la rueda con hongos y, como lo resaltó juiciosamente GEYER, la temperatura de la rueda varía como la del piso. En estas condiciones, no se puede atribuir un rol regulador a las ruedas (cf. La regulación térmica activa de la sociedad).

FIG-232F

Es estrictamente xilófaga y no prepara restos de madera. Sobre sus pequeñas ruedas, muy numerosas y fijas con raicillas, no crece ningún hongo (fig. 232 bis). Su significado es desconocido.

            Pochon, Barjac y Roche (1959) aislaron a partir de la rueda de Sphaerotermes, un floruro celulolítico compuesto de Clostridium, de Plectridium, bacterias humícolas y una bacteria vecina de Ruminobacter o de Ruminoccus de la panza de los rumiantes. La celulosa fermentada en un medio anaerobio otorga ácidos volátiles, especialmente acético y butírico. ¿Esta bacteria habita también en el intestino posterior de Sphareotermes? Lo ignoramos. Solo sabemos que en un cultivo anaerobio, la celulolisis es apreciable al cabo de 12 días.

            Pochon y sus colaboradores terminan su artículo de la siguiente manera: “Si bien la absorción y la utilización de estos ácidos (ácido acético y butírico) por las termitas es controversial, parece que hace falta orientarse hacia un mecanismo de nutrición aún más cercano del que es ahora universalmente aceptado para los rumiantes”.

CONCLUSIÓN

La asociación termita – hongo presenta las características de una simbiosis, ya que es obligatoria y tiene beneficios mutuos. El hecho de que opere no directamente, sino por medio de una construcción (la rueda), no se opone a que esta asociación sea una simbiosis. La forma vegetativa y la forma reproductora de Termitomyces solo existe en relación íntima con la rueda. No se ha encontrado ningún Termitomyces no termitófilo independiente de las ruedas. A la inversa, no existe Macrotermitinae sin Termitomyces, la única excepción es la enigmática Sphaerotermes.

            El micelio de Termitomyces no permanece incluido en la masa de la rueda y forma una capa continua, el terciopelo, sobre el cual se elevan por todas partes grupos de filamentos conidióforos o micotetos. Esto no se ha observad en los otros Basidiomicetos lignícolos: Amadouviers, Lenzites, etc., donde solo el carpóforo se desarrolla en la superficie de la madera, en el exterior. Nada es comparable al terciopelo y micotetos. El carpóforo de Termitomyces se distingue por la longitud de su pseudorhiza y por la presencia de una silla cónica en el centro de la cara superior, el perforatorium, gracias al cual se perfora la capa de tierra situada por encima de la rueda original y la pared del termitero. Las características adaptativas de Termitomyces a la vida termitícola son evidentes.

            Las Macrotermitinae, gracias al agárico, disponen con la rueda de un alimento digerido previamente. Por otro lado, es posible que las termitas encuentren en los micotetos un alimento rico en proteínas, sustancia de crecimiento y celulasas.

            Es muy probable que las bacterias del intestino posterior den el último toque a la digestión de la celulosa y de la lignina, lo cual explica la ausencia de restos de lignina en los excrementos de las obreras, excrementos casi líquidos y poco abundantes, los cuales son excepcionales entre los isópteros.

            Si bien la historia natural de las termitas cultivadoras de hongos parece conocida a grandes rasgos, aún quedan puntos que permanecen desconocidos. Faltan precisar los eventos químicos que tienen lugar en la rueda, así como la producción de celulasas por las obreras de las termitas. El rol de las bacterias en la panza rectal no será conocido a profundidad hasta que se realice un estudio fuerte y perfectamente objetivo.

            Según nuestros conocimientos actuales, se concluye que las Macrotermitinae poseen relaciones simbióticas estrechas:

            1° con los hongos basidiomicetos del género Termitomyces, a quienes les deben la digestión previa de la celulosa y de la lignina y un aporte alimenticia en celulasas.

            2° con las bacterias celulolíticas (cf. Sphaerotermes) contenidas en el intestino posterior. Las bacterias que efectúan la digestión total de las celulosas.

            Sin embargo, no se puede olvidar que las Macrotermitinae son capaces, gracias a sus enzimas, de digerir la madera por sí misma y de subsistir durante meses sin comer ni ruedas ni hongos.

            El experimento efectuado al día de hoy es muy fragmentado como para poder dividir entre lo que corresponde a las termitas, a los hongos de las ruedas y a las bacterias del intestino posterior. Nos inclinamos a creer que todos son parte de la digestión de la celulosa y de la lignina. Los sustitutos se producen probablemente cuando una de estas partes está ausente o en estado deficiente.

BIBLlOGRAFÍA

ABO-KHATWA ( .), 1976. – Natural products from the tropical termite Macrotermes sllb- hya/inlls: chemical composition and fonction of « fungus gardens ». Proc. Pont. A cad. Sci., 1-21.

ABO-KHATWA (N.), 1977. – Biochemistry of « fungus combs» and their role in the nutrition of  the termites. Proc. VIllth Congr. U. I. S. S. I. Wageningen, 253-256.

ABO-KHATWA ( .), 1978. – Cellulase of fungus-growing Termites: a new hypothesis on its  origine. Experientia, 34, 559-560. ALASOADURA (S. O.), 1966. – Studies in the higher             fungi of igeria. JI. Macrofungi associated with termite nests. Nova HedlVigia, 11, 387-393.

ALIBERT (J.), 1964. – L ‘évolution dans le temps des meules a champignons construites par les Termites. C. R . Acad. Sci., Paris, 258, 5260-5263.

ANDREWS (E. A.), 1916. – Termites in Luskerpore Yalley. India n Tea Ass. Sci. Dept. Quart. Journ., 2, 54-72.

ANSAT CA.), CHEEMA (P. S.), KOSKHI (T.), PETRI (S. L.) et RANGA ATHAN (S. K .), 1960.- Laboratory culturing of Termites. Proceed. New Delhi SYll1p. , UNESCO, Paris, p. 121-     125.

BAKSH I (B. K .), 1951 . – Fungi in the nest of Odontoterll1es obesus. Indian Phytopathol., 4, 1-4.

BATHELLIER (J.), 1927. – Contribution a I’étude systématique et biologique des Termites de l’Indochine. Fallne Colonies Franc., l , 125-365.

BATHELLIER (J.), 1927. – Note sur les cultures mycéliennes réalisées par les Termites indchinois. C. R. Acad. Sci., Paris, 184, 1581-1583.

BATRA (L. R.) et BATRA (S. W . T.), 1966. – Fungus-growing Termites of tropical India and  associated fungi. J. Kansas Entom. Soc., 39, 725-738.

BATRA (L. R.) et BATRA (S. W. T.), 1979. – Termite-fungus mutualism. In: BATRA (L. R.),   lnsect jllnglls symbiosis, Montclair, NJ, Allanheld, p. 117-163.

BATRA (S. W. T.), 1975. – Termites (Isoptera) eat and manipulate symbiotic fungi. J. Kal1sas Enrom. Soc., 48, 89-92.

BECKER (G.) et SEIFERT (K.), 1962. – Ueber die chemische zusammensetzung des Nest- und  Galerienmaterials von Termites. Il1sectes sociaux, 9, 273-289.

BEELI (M.). 1931-1932. – ote sur un champignon des Termitieres. Rev. Zool. boto Afr., 2l.

BEELI (M.), 1936. – Flore icollographique des champigl/ol/s du COligO, fase. 2.

BEQUAERT (J.), 1912-19 13. – Notes biologiques sur quelques Fourmis et Termites du Congo  beIge. Rev. Zool. afr., 2, 396-431.

BERKELEY (M. J.), 1847. – Decades of fungi. Ceylan fungi. Hooker’s J. Botal/Y. London, 6, 479-     514.

BERKELEY (M. J.), 1896. – White ants as cultivators of fungi. Amer. Na/. , 30,

BERKELEY (M. J.) et BROOME (e. E.), 1871 a. – oteo Trans. Lil/I/eal/ Soco LOl/don (Bo/al/y )  27, 149-1 52.

BERKELEY (M. J.) et BROOME (e. E.), 187 1 b. – The fungi of Ceylan. JOl/rII. Linnean SOCo  Londol, 11, 494-567.

BERKELEY (M. J.) et BROOME (e. E.), 1875. – Enumeration of the fungi of Ceylan. 1bid., 14, 29- 140.

BONNIER (G.), 1907. – Les Termiles champignonnistes. La Re VI/e, Paris. 48-55.

BOSE (S. R.), 1923. – The fungi cullivated by the Termiles of Barkuda. Records [I/dial/ Musel/m,  25, 253-258.

BOTTOMLEY (A. M.) et FULLER (CL.), 1921. – The fungus food of certain Termites. S. Afr. J.  Na/. His/., 3, 139-144 el 223.

BROWN (W. H.), 1918. – The fungi cultivated by Termites in lhe vicinity of Manilla and Los Banos. Philippine J. Sci., C, Botany, 13, 223-231.

BUG ION (G.), 1910. – Observations relatives á I’industrie des Termites. Anl/. Soco el//. Fr., 79, 129-14 4.

BUGNION (E.), 1913. – Les mceurs des Termites champignonnistes (de Ceylan). Bibliotltec/I/e  lIniversel/e et Revl/e suisse, 1-32.

CHEO (e. e.), 1942. – A study of Callibia albl/minosa (Berk.) Petch. the termite growing fungus, in  connection with Aegerita dl/thiei (Termito sphaeria (Berk.) Ciferri). Sci. Red. A cad. SCi.,    1, 243-248.

CHEO (e. C.), 1948. – Notes of fungus-growing termites in Yunnam, China. L/oye/ia, 2, 139-147.

CIFERRI (R.), 1935. – Sulla posizione sistematica dell Aegerita dllfhiei fungo dell’« ambrosia» dei Termiti. A//. 1st. Bol. Univ. Pa via, 6, 229-246.

CMELIK (S. H. W.) et DOUG LAS (e. e.), 1970. – Chemical composition of « fungus gardens »  from two species of termites. Comp. biochem. physiol., 36, 493-502.

COATON (W. G. H.), 1950. – Infestation of buildings in South Africa by sub-terranean Wood-  destroying Termites. UI/. SOl/tlt Afr., Dept. Agric., BI/I/., 299, ser. ent. nO 30, 89 p.

COATO (W. G . H.), 1953. – Termites and their control in cultivated areas in South Africa. Dep/. Agric. Bull., n° 305, Divis. Entom., 28 p.

COATON (W. G . H .), 1961. – Association of Termites and fungi. Afr. wild Lije, 15, 39-54.

DAS (S. R.), MAHESHWARI (K. L.), IGAM (S. S.), SHUKLA (R. K.) et TANDON (R. N.), 1962.- Micro-organisms from the fungus gardens of the Termite Odon/otermes obesus (Ram-             bur). Proc. New Delhi symp., 196, 163-166, UNESCO, Paris.

DAYAL (H.), NICAM (S. S.) et SAXENA (M. S.), 1965. – Role of Termi/ol11yces species of  Oe/onlotermes obesus (Isoptera). Defense Sci. JOUrll. , 15, 48-50. DE 15 (R. W. G.), 1956.    – Sorne Xylarios of tropical America. KelV Bull., 11, 401-444. DENNI5 (R. W. G.), 1958. – Sorne Xylosphaeras of tropical Africa. Rev. biol., Lisboa, 1, 175-208.

DIXON (P. A.), 1965. – The development and liberation of conidia of Xylosphaerafl/rcata (Fr.)  Dennis. Bri/. myco. soco Trans., 48, 211-217.

DOFLEIN (F.), 1905. – Die Pilzku1turen der Termiten. Verh. deu/s. zoo/. Ces., 15, 140-149 (traduit  en anglais in Spolia Zeylanica, 1906, 3, 203-209).

DOFLEIN (F.), 1906. – Die Pilzzuchtenden Termiten. Ostasiellfahrr Er/ebn. Beobach. Natta! China, Japon, Cey/an, 454-473.

ESCHERICH (K.), 1909 a. – Die pilzzüchtenden Termiten. Bio/. Centro b/., 29, 16-27.

ESCHERICH (K.), 1909 b. – Die Termiten oder weissen Ameisell. Leipzig, W. Klinikhardt, 198 p.

ESCHERlCH (K.), 1911. – Terll1ilen/eben al/f Cey/an. G. Fischer, Jena, 263 p.

FULLER (CL.), 1915. – Observations on some south-african Termites. Ann. Nata/ Mus., 3, 329- 504.

FULLER (CL.), 1920. – Studies on the post-embryonic development of the antennae of Ter- mites.   Anll. Nata/ MI/s. , London, 4, 235-295.

GEYER (J. W.), 1951. – A comparison between the temperatures in a termite supplementary fungus garden and in the soil at equal depths. J. entom. SOCo SOl/th-Africa, 14, 36-43.

GHIDINI (G. M.), 1938. – La presumibile funzione deIle spugne legnose nei nidi dei Meta-  termitidi. Riv. Bio/. C%nia/e (Roma), 1, 261 -267.

GIBBON (W. F.), 1874. – Lettre publiée in Grevi//ea, 3, 479.

GRASSÉ (P.-P.), 1937. – Recherches sur la systématique et la bioJogie des Termites de l’Afrique occidentale fran~aise. 1″ partie. Termitinae. Ann. Soco el1l. Fr. , 106, 1-100.

GRASSÉ (P.-P.), 1944-1945. – Recherches sur la biologie des Termites champignonnistes  (Macrotermitinae). Ann. Sci. lIat., Zool., bio-anim., Il e sér., 6, 97-1 71 et 7, 115-146.

GRASSÉ (P.-P.), 1949. – Ordre des lsopteres ou Termites. In Traité de Zo%gie, IX, p. 408- 544,  Masson, Paris.

GRASSÉ (P.-P.), 1959. – Un nouveau type de symbiose ; la meule alimentaire des Termites champignonnistes. Nature, nO 3293, 385-389.

GRASSÉ (P.-P.), 1978. – Sur la véritable nature et le role des meules it champignons construites par les Termites Macrotermitinae. C. R. A cad. Sci., Paris, 287, sér. D, 1223-1226.

GRASSÉ (P.-P.) et HEIM (R.), 1950. – Un Termitomyces sur meules d’un Allcistrotermes africain. Rev. Sci., Paris, 88, 3-13.

GRASSÉ (P.-P.) et JEA , EL (R.), 1941. – Un Carabique termitophile nouveau de l’Afrique tropicale. Rev. franco EllIom., 8, 135- I 49.

GRASSÉ (P.-P.) et Oi ROT (CH.), 1948. – Sur le nid et la biologie de Sphaerotermes sphaerothorax (Sjostedt). Termite constructeur de meules sans champignons. Anll. Sci. NaT. , Zool.    Bio. anim., 1 le série, 10, 150-169.

GRASSÉ (P.-P.) et OIROT (CH.), 1955. – La fondation de nouveIles sociétés de Be//icositermes nata/ensis. [nsectes social/X, 2, 212-220.

GRASSÉ (P.-P.) et NOIROT (CH.), 1957. – La ,ignification des meules it champignons des Macrotermitinae (lns. ¡sopteres). c. R. A cad. Sci., Paris, 224, 213-219.

GRASSÉ (P.-P.) et NOIROT (CH.), 1958. – La meule des Termites champignonnistes et sa signification symbiotique. Ann. Sc. nato Zoo/. Bio. anim., 1 le série, 20, 1 I 3-1 29.

GRASSÉ (P.-P.) et NOIROT (CH.), 1961. – NouveIles recherches sur la systématique et I’éth logie des Termites champignonnistes du genre Be//icosilermes Emerson. IlIsectes social/x,           8,311-359.

HEGH (E.), 1922. – Les Termiles. Imprimerie lndus. et Financ., BruxeIles, 756 p.

HEIM (R.), 1938. – Observations sur la flore mycologique malgache. VI. Les champignons des termitieres. Premiere note; Basidiomycetes. Bo/. SOCo Broteriana, 13, H e sér., 45-63.

HEIM (R.), 1939. – Observo et suggestions préliminaires concernant une mission d’études scientifiques récemment accomplie en Cote d ‘Ivoire et en Guinée fran~aise (février-mai      1939) (p. 59). Acad. Sci. Colonia/es, Soco d’édit. géog., maritime, colo., Paris, 1-19.

HEIM (R.), 1940 a. – Culture artificieIle des mycotétes d’un Agaric termitophile africain. C. R. A  cad. SCi., Paris, 210, 410-412.

HEIM (R.), 1940 b. – Les champignonnieres des Termites et les grands champignons d’ Afrique tropicale. Rev. bOl. app/., 20, 121-127.

HEIM (R.), 1940 c. – Études descriptives et expérimentales sur les Agarics termitophiles d’Afrique tropicale. Méll1. A cad. SCi., Paris, 64, 1-74.

HEIM (R.), 1941 -1942. – ouveIles études descriptives sur les Agarics termitophiles d’Afrique  tropicale. NOl/v. Arch. Mus. nato “ist. nat., Paris, 18, 107-166.

HEIM (R.), 1942. – Les champignons des termitiéres; nouveaux aspects d’un probleme de biologie et de systématique générale. Rev. Sci., Paris, 80, 69-86.

HEIM (R .), 1948. – Nouvelles réussites culturales sur les Termitomyees. C. R. Aead. Sei., Paris,  226, 1488-1491.

HEIM (R.), 1951. – Les Termitomyees du Congo beige récoltés par Madame Goosens-Fontana. Bu//. Jardin botan. Bruxel/es, 21 , 205-220.

HEIM (R.), 1952 a. – Les Termitomyees du Cameroun et du Congo fran~ais. Mém. Soco He/vérique Sei. Nat. ( Deutse/¡r. Sehweiz. Natllrforseh. ges. ), 80, 1-29.

HEIM (R.), 1952 b. – Classement raisonné des parasites, symbiotes, commensaux et sapro- phytes d’origine fongique, associés aux Termites. 6th Congr. inlern. Pat/¡. comp., Madrid, p. 15-21.

HEIM (R.), 1958. – Termilomyees. ln Flore leonographique dll Congo. Fase. 7. 139-151 , Jardin boto État, Bruxelles.

HEIM (H.), 1963. – Les Termiloll1yees de la République Centrafricaine. r. Cahiers Maboké, 67,  336-364.

HEIM (R.), 1977. – Termiles el ehalllpignons. Boubée, édit., Paris, 207 p.

HESSE (P. R.), 1957. – Fungus combs in termite rnounds. East afrie. agrie. 1.. 23, 104-108.

HOHNEL (F. VON), 1908. – Ueber Termitenpilz. Sitz. ber. K. Akad., Wissellse/¡. Wiell. , math.naturw. K!., 117, 985-999.

HOLTERMA (C), 1899. – Pilzbauende Terrniten. ScI/lvendener Bol. Ullterslleh. , Berlin 411-420.

JOSE s (G.), 1971. – Le renouvellement des meules construites par quatre Macrotermitinae (lsopteres) des savanes de Lamto-Pacobo (Cote d ‘Ivoire). C. R. Aead. Sei .. Paris, 272,             3329-3332.

JOSENS (G.), 1972. – Étlldes bi%gique el ée%giqlle des Termites (lsoptera) de /a savalle de Lamfo-Pakobo (Cóte d’lvoire) . These Univ. libre Bruxelles, 262 + 23p.

JUMELLE (H.) et PERRIER DE LA BATHIE (H.), 1907. – Termites champignonnistes et champignons des terrnitiéres á Madagascar. Rev. gén. Bol., 22, 30-64.

JUMELLE (H.) et PERRIER DE LA BATHIE (H.), 1907 a. – Les Terrnites champignonnistes á  Madagascar. C. R. Aead. Sei., Paris, 144, 1449-145 1.

JUMELLE (H.) et PERRIER DE LA BATH IE (H.), 1907 b. – Les champignons des termitiéres deMadagascar. C. R. Aead. Sei., Paris, 145, 274-276.

JUMELLE (H.) et PERRIER DE LA BATHIE (H.), 1910. – Terrnites champignonnistes et charnpignons des terrnitiéres de Madagascar. Rev. gén. BOl. , 22, 30-64.

KALSHOVEN (L. G. E.), 1936. – Onze Kennis van de Javaansche Termieten. Hallde/. Ned. Ind. Natullnv. Cong., 7, 427-436.

KALSHOVEl (L. G. E.), 1956. – Observations on Maerotermes gi/vlIs in Java. Accurnulation of finely cut vegetable rnatter in nests. fnseeles Soeiaux, 3, 455-461.

KIRBY (W.) et SPENCE (W.), 1815-1817. – Introdllelion to entom%gy, tome 1. 505-5 12; tome ll, 26-44.

KUTH (P.), 1889. – Termiten und ihre Pilzgarten. 1l/ust. zeilsch. E11l0/1/., 4. 257-259.

KOENIG (J. G.), 1779. – Naturgeschichte der sogenannten weissen Ameisen. Beschiift. Ber/ill  Cesel/. Nalllr. Frellnde, 4, 1-28, 1 pI.

KOVOOR (J.), 1964. – Modifications chirniques provoquées par un Terrnite (Microcerolerll1es edenlalus) dans du bois de peuplier sain ou partiellement dégradé par des champignons.             Bul/. bio/. Fr. Be/g., 98, 491-509.

LÜSCHER (M.), 195 1 a. – Signifiance of « fungus gardens » in termite nests. Nafllre, 167, 34-35.

MARTIN (M. M.) et MARTIN (J. S.), 1978. – Cellulase digestion in the rnidgut of the fungus-growing Terrnite, Macrolermes nala/ensis: the role of acquired digestive enzymes. Science, 199, 1453-1455.

MARTIN (M. M.) et MARTIN (J. S.), 1979. – The distribution and origin of cellulolytic enzyrnes of the higher termite, Macrofermes nala/ensis. Physio/. zo%gy, 52, I 1-21 .

RAl GANATHAN (V.), 1954. – Digestion of cellulose by Mound building ter mi te, Termes (Cyc/olermes) obeslls (Rarnbur). Proceed. fnd. Acad. Sci., 39, 100-11 3.

LUND (A. E.), 1963. – Subterranean termites and fungi. Theoretical interactions. Pesl comro/, 31,  78.

NOIROT (CH.), 1959. – Sur le nid et la biologie de Macrotermes gilvus Holmgr. dans les rizieres  du Cambodge. [nsectes sociaux, 6, 179-185.

OTIENO (N. C.), 1964. – Contributions to a knowledge of termite fungi in East Africa the genus  Termilomyces Heim. Proc. East Afr. Acad., 2, 108-120.

OTlENO (N. C.), 1968. – Further contributions to a knowledge of termite fllngi in East Africa; thegenus Terll/ilomyces Heim. SydolVia Ann. Mycol., 22, 160-165.

PATOUILLARO ( .), 1916. – Une Lépiote africaine des nids de Termites. Bull. Soco l1/ycol. Fr. , 32.

PENZIG (O.) et SACCAROO (P.-A.), 1897. – Diagnoses fungorum novorum in insllla Javacollectorum. Series secunda. Malpighia, 2, 486-530.

PETCH (T.), 1906. – The fungi of certain Termite nests (Termes redemanni Wasm. and T. obscuriceps Wasm.). Ann. Roy. Bot. Garden Peradeniya, Ceylan, 3, 185-270.

PETCH (T.), 1907. – lnsects and fungi. Sci. Progress, 2, 229-238.

PETCH (T.), 1913 a. – Termite fungi a résumé. Ann. Roy. Bot. Garden Peradeniya, Ceylan, 5, 303- 341.

PETCH (T.), 1913 b. – White ants and fungi. The black Termite (Eutermes mono ceros Konig) of Ceylan. Ann. Roy. Bot. Garden Peradeniya, Ceylan, 5, 389-420.

PETCH (T.), 191 7. – ote on the emergence of winged Termites. Spolia Zeylan, 19, 395- 397.

POCHON (1.), BARJAC (H. DE) et ROCHE (A.), 1959. – Recherches sur la digestion de la cellulose chez le Termite Sphaerolermes sphaerolhorax. Ann. [nsr. Pasl., 96, 352-355.

RAMBUR (J. P.), 1842. – Histoire I/aturelle des Jnsectes. NévrOplereS, 534 p., 12 pI., Paris.

ROHRMANN (G.), 1979. – The origin, strllcture and nutritional importance of the comb in tow species of Macrotermitinae (lsoptera: Termitidae). Pedobiologia, 19.

ROONWAL (M. L.), 1962. – Biology and ecology of Oriental Termites. N° 5. Mound struc- ture, nest and moisture-content of fungus combs in Odontotermes obesus with a discussion on        the association of fungi with Termites. Rec. Jnd. Mus., 58, 131-150.

RUELLE (1. E.), 1970. – A revision of the Termites of the genus Macrotermes from the ethiopian  region. Bull. Bril. Mus. ( Nat. Hist. ), Entomology, 24, n° 9, 363-444.

RUELLE (J. E.), 1978. – Megaprotermes, a new genus of the subfamily Macrotermitinae (lsoptera). J. el1l. soco Sth. Africa, 41, 17-23.

RUYOOKA (D. B. A.), 1979. – Fungi associated with Macrolermes near subhyalinus. Ann. Report, Jmern. CeJ1lre of Jnsect physiol. and ecol., 6 (1978), 32-33.

SANOS (W. A.), 1956. – Sorne factors affecting the survival of Odontotermes badius. insectes Sociaux, 7, 25 1-259.

SANOS (W. A.), 1960. – The initiation of fungus comb construction in laboratory colony of Ancislrotermes guineensis Silv. Jnsectes Sociaux, 7, 251-263.

SANOS (W. A.), 1969. – The association of Termites and fungi. In: KRISHNA (K.) et WEESNER (F. M.), Biology of Termites, vol. l , Acad. Press, N. Y., p. 495-524.

SANNASI (A.). 1969. – Possi ble factor responsible for the specific growth of Xylaria nigripes in the « fungus gardens » of the mounds of the termite, Odontotermes redell1anni. Ent. exp. el appl., 12, 183-1 90.

SAVAGE (T. S.), 1849. – Observations on the species of Termitidae of West Afrika described by Smeathman as T. bellicosus and by Linnaeus as T. fatalis, Proc. Acad. Nat. Sci., Phi-             ladelphia, 4. 211-221.

SILVESTRI (F.), 1914-1920. – Contribllzione alla conoscenza dei Termitidi et Termitofi li dell’Africa occidentale. BolI. Lab. Zool. gen. e agro dell reale Scuola sup. agric. Porrici 9, 3-146, 14, 265-319.

SJOSTEOT (Y.), 1907. – Wissenschaftliche Ergebenisse der SchlVedischen zoologische Expedition I/ac/l Kilimandjaro … , 1905-1906, Bd. 3, 15, Corrodentia, n° 1, Termitidae,  Upsala.

SMEATHMAN (H.), 178 1. – Sorne accollnt of the Termites wich are found in Africa and other hot climates. Phil. Transac. Roy. SOCo London, 71, 139-192, 4 pI. (tradllit en franais par             Cyrille RIGAUO, sous le titre : Mémoire pour servir el I’histoire de quelques Jnsecles conl/us sous les I/oms de Termes ou Fourmis blanches, 1786, Paris, Chez Née de La  Rochelle, 63 p., 7 planches dépliantes).

TRAGARDH (l.), 1903. – Termiten aus den Sudan. Jiigerskio/d, Res. swed. zoo/. Exped. Egypt White Ni/, 12, 1-47.

WARREN (e. B.), 1909. – Note on the life histories of Natal Termites, based on the obser- vations of the late M. G. D. Haviland. Ann. Natal Mus., 2, 113-128.

YOKOE (Y.), 1964. – Cellulase activity in the Termite Leucotermes speratus, wi th new evi- dencein support of a celluJase produced by the Termite itself. Sci. Papers Coll. gel/. Educ. Univ.   Tokyo, 14, 115-120.

ROHRMANN (G. F.) et ROSSMAN (A. Y.), 1980. – Nutrinent strategies of Macrotermes uzukii (lsoptera: Termitidae). Ped%gia, 20, 61-73.

COLLlNS (N. M.), 1981. – Consumption of wood by artificially isolated colonies of the fungusgrowing Termite Macrotermes bel/icosus. Ent. exp. and app/., 29, 313-320.

 

 


 

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